Manejo alternativo de suelos de origen volcánico con énfasis en labranza de conservación y aplicación de microorganismos eficientes

Aguirre-Flores, Alejandro; Central University of Ecuador, Faculty of Agricultural Sciences, Quito, Ecuador, aaaguirre@uce.edu.ec.
Gallardo-Espin, Andrea. Central University of Ecuador, Faculty of Agricultural Sciences, Quito, Ecuador.
Acero-Reinoso, Cristina. Central University of Ecuador, Faculty of Agricultural Sciences, Quito, Ecuador.

Abstract

Los suelos de origen volcánico son suelos relativamente jóvenes, poco desarrollados con alta capacidad de intercambio catiónico conformado por minerales amorfos como la alofana y la imogolita, minerales que, al ser lavados, son susceptibles de inmovilizar nutrientes como el fósforo haciendo que se requieran la adición de enmiendas edáficas y fertilizantes químicamente sintetizados, vestigio de la revolución verde que ha sido ampliamente discutido por sus repercusiones económicas y ambientales. El manejo de estos suelos es un verdadero reto para los agricultores frente a la ineludible necesidad de desarrollar sistemas productivos eficientes. La pérdida de los suelos, la erosión, el calentamiento global, la perdida de la biodiversidad y la presión demográfica hacen que se requiera el desarrollo de estrategias que permitan aumentar o mantener los rendimientos, garantizar la soberanía alimentaria, la salud de los suelos y la resiliencia al cambio climático. Esta investigación ratifica una nueva perspectiva de manejo de suelos de origen volcánico a través de la integración de sistemas de labranza, uso de microorganismos eficientes, gestión de fertilidad y biorremediación, enfatizando en sistemas edáficos en México, Costa Rica, Ecuador y Chile.

Keywords: labranza, fertilidad, biofertilizantes, biorremediación, microorganismos.

Introducción

“Los ecuatorianos son seres raros y únicos: duermen tranquilos en medio de crujientes volcanes, viven pobres en medio de incomparables riquezas y se alegran con música triste.” [Alexander Von Humboldt, durante su estadía en Ecuador entonces Real Audiencia de Quito desde junio de 1802 a enero de 1803].

Probablemente, a Humboldt le faltaría describir las condiciones de producción de alimentos en el alto andino, maravillado por el complejo sistema volcánico acuño el nombre de “Avenida de los Volcanes” a todo el valle interandino que alberga más de 70 volcanes y montañas, 27 de ellas aun con importante actividad. Los Andes, han influenciado el clima y los materiales parentales de los suelos de los países por los que ésta atraviesa y en el caso de Ecuador, básicamente influye en toda la dinámica biogeoquímica de todo su territorio continental [1]. Lo propio sucede en México, país por el cual atraviesa el eje Neovolcánico del cual se derivan varios suelos de origen volcánico, lo mismo sucede en Costa Rica con la Cadena Volcánica Central y Chile con la influencia de la Cordillera de los Andes y las corrientes del sur del Océano Pacífico, todos ellos comparten en común el estar ubicados sobre el Cinturón de Fuego del Pacifico, que daría origen a sus suelos entre el Terciario y Cuaternario. En estos territorios se identifican órdenes edáficos como Andisoles, Vertisoles, Mollisoles, Entisoles, Inceptisoles y otros.

El material originario o material parental, en algunos casos descrito como roca madre o estado inicial del sistema suelo [2], es la masa mineral de la pedogénesis, en ella actúan factores ecológicos de formación, estos pueden ser bióticos o abióticos como: el clima, la microbiología, la pendiente, la posición en el relieve, la actividad antropogénica, la actividad animal, vegetación, tiempo y tantos otros factores con variabilidad de tipo espacio-temporal que contribuye en la diversidad edáfica y que deben ser tomados en cuenta a la hora de plantear su posible manejo agronómico con fines de producción o de investigación [3–5]. Los suelos volcánicos por lo general se describen como suelos jóvenes, poco desarrollados conformados por minerales amorfos como imogolitas y alofanas con una alta capacidad de intercambio catiónico, lo que contribuye con la inmovilización de nutrientes, especialmente fosfatos. Esto ha conducido a que las actividades agrícolas dependan de la adición de fertilizantes químicamente sintetizados, herencia de la revolución verde, modelo fuertemente criticado por el uso excesivo e inadecuado de los agroquímicos y variedades mejoradas (transgénicos) que se asocian con la crisis de la agricultura moderna y el cambio climático [6–9].

El sector agro productivo asociado a estos suelos, en la búsqueda de incrementar los bajos rendimientos y alcanzar una producción rentable, ha tratado de utilizar los métodos y principios de la agricultura convencional, pero no ha logrado cumplir con su objetivo debido a que el costo de producción es alto frente a rendimientos bajos, sin considerar el impacto en el medioambiente. Otra parte del sector productivo ha tratado de adoptar los principios agroecológicos de producción, particularmente los sistemas de producción orgánicos, pero, de igual manera, los rendimientos siguen siendo desalentadores, debido a las limitaciones de este concepto de producción. Es fácilmente demostrable que ambos sistemas, en la forma que están concebidos y de la forma que son utilizados por los pequeños productores, no consiguen rendimientos aceptables [10,11].

En este contexto, ante la necesidad de responder a las amenazas del cambio climático y garantizar la soberanía alimentaria, se despertó un especial interés, por parte de los investigadores, en comprender cómo ciertas leguminosas y sus simbiontes asociados son capaces de sobrevivir y fijar nitrógeno atmosférico, así como la capacidad de algunas bacterias capaces de solubilizar fosfatos haciendo que se vuelvan biodisponibles. Esto ha provocado que muchos investigadores propongan el uso de nuevas estrategias como la aplicación de microorganismos benéficos que ayudan en la nutrición de los cultivos [12,13]. Los microorganismos y sus productos en la rizosfera reaccionan a los muchos metabolitos que son liberados por las raíces. Dichas interacciones pueden influir en el crecimiento y desarrollo de la planta, cambiar la dinámica de los nutrientes y alterar la susceptibilidad de la planta a las enfermedades y al estrés abiótico [14].

En este contexto, el tema de la degradación del suelo se instala como un gran problema para la agricultura, siendo la pérdida de las características importantes de suelo un problema serio en el futuro si no se corrigen los métodos agrícolas actuales. La pérdida de las propiedades físicas, químicas y biológicas del suelo conlleva en una baja producción de un cultivo. Por lo cual, cada vez más, se depende de fertilizantes para una buena producción agrícola, aumentando costos de producción y los precios de los alimentos [15]. La capacidad de resiliencia del suelo no es capaz de soportar el excesivo uso del suelo y las labores de maquinaria que en él se realizan [16].

Existen diversas maneras de disminuir la cantidad de hectáreas de suelo perdidas por degradación, entre las cuales se destacan: la disminución de la compactación y remoción del suelo por maquinarias agrícolas, la implementación de coberturas vegetales para evitar el arrastre de partículas de suelo hacia otros lugares, inclusión de sistemas de rotación de cultivos o una combinación de estos métodos para una mayor efectividad en la conservación [17]. El uso de biofertilizantes y la adición de materia orgánica en el suelo no sólo contribuye a mejorar los rendimientos de los cultivos, sino que también garantiza su “salud” [18–20]. El reto actual se enfrenta no solo al rescate de la fertilidad y el cuidado del suelo a la erosión, sino establecer indicadores que permiten determinar la calidad del suelo y que el mismo cumpla con sus funciones y servicios ecosistémicos [21].

En esta revisión de literatura se describe la naturaleza de los suelos de origen volcánico de América, haciendo un breve recorrido de norte a sur en el continente, haciendo énfasis en suelos volcánicos de México, Costa Rica, Ecuador y Chile, en este contexto se analiza sus sistemas de labranza, las fuentes edáficas, fertilizantes, uso de microorganismos eficientes, biorremediación y gestión de la fertilidad buscando aportar al debate de las nuevas perspectivas del manejo de suelos.

Los suelos volcánicos de México, Costa Rica, Ecuador y Chile

En la actualidad existen en el mundo unos 1.350 volcanes activos, la mayoría de los cuales se encuentran distribuidos a lo largo del Anillo o Cinturón de Fuego del Pacífico, una región de 40.000 kilómetros de largo en la que varias placas oceánicas se deslizan por debajo de Asia y América a medida que ambos continentes se aproximan. Se trata una de las zonas con mayor actividad volcánica de la Tierra, además de la actividad de cinturón Alpino Himalayo (Mesogea), que originó suelos distribuidos a lo largo de Europa y Asia, además del cinturón Mesoatlántico [22].

Según los datos proporcionados por el Programa de Vulcanismo Global del Instituto Smithsoniano, dedicado a documentar los volcanes de la tierra y su historia eruptiva, un volcán se considera activo cuando ha mostrado algún tipo de actividad eruptiva durante el Holoceno, es decir, durante los últimos 10.000 años, o en su defecto, presenta manifestaciones externas y cuantificables de vulcanismo como fumarolas, emisión de gases, registros de sismicidad y evidencias de la deformación de la superficie terrestre, como lo que sucede con los volcanes Cotopaxi y Reventador (Ecuador), Colima y Popocatépetl (México), Volcán de Fuego (Guatemala), Turrialba (Costa Rica), Calbuco (Chile), etc. [23]. Estos procesos geológicos han contribuido por miles años en la formación de suelos continentales en todo el mundo por meteorización de sus materiales (cenizas, tobas, piedra pómez, obsidiana y lava). Su distribución en la Tierra es paralela con los volcanes terrestres en varios pisos climáticos [24].

La meteorización de estos materiales libera iones de aluminio (Al3+), que en interacción con la materia orgánica forma complejos estables de minerales con compuestos orgánicos, materiales como la alofana y la imogolita (aluminosilicatos), y otros complejos de hierro ferroso libre (Fe2+), ion que frecuentemente precipita como ferrihidrita, estos materiales en su mayoría son del tipo amorfo con una elevada capacidad de intercambio catiónico (CEC), esta característica los limitan desde el punto de vista agronómico puesto que contribuye en la fijación de fosfatos en formas inorgánicas, promoviendo de forma intensiva e ineficiente la adición de fertilizantes aportantes de fósforo derivados de roca fosfórica o químicamente sintetizados con el objetivo de obtener mejores rendimientos, estas prácticas tuvieron su auge durante la revolución verde y en adelante han tenido un impacto económico, social y ambiental negativo en los sistemas productivos, profundizado la actual crisis climática, la erosión y perdida de los suelos, particularmente de zonas andinas [2,25,26].

Dentro del grupo de los suelos volcánicos están aquellos originados a partir de materiales piroclásticos y que contienen una alta proporción de minerales con gran afinidad por las moléculas de agua, esta característica resulta trascendental en el manejo de este tipo de suelos, puesto que su dinámica biogeoquímica en gran parte viene determinada por los regímenes pluviométricos que se generan en donde están ubicados. Denominaciones tales como Andosoles o Andisoles hacen referencia a suelos que se han originado a partir de material volcánico, sin embargo, no todos los suelos desarrollados a partir de materiales volcánicos son Andosoles o Andisoles, sin embargo, presentan ciertas propiedades ándicas que los relacionan (e.g. Ultisoles, Oxisoles o Podsoles) [27–29].

Dentro de la taxonomía edáfica, los suelos que por definición se clasifican como los principales suelos volcánicos son los Andosoles, su etimología se origina del japonés An, oscuro, y Do, suelo; connotativo de suelos formados a partir de materiales ricos en vidrio volcánico que por lo general presentan un horizonte superficial de color oscuro que puede ser: Yellow-brown loams and yellow-brown pumice soils (Nueva Zelanda); Humic Allophane soils, Trumao soils (Chile); Acid Brown Forest pp., Acid Brown Wooded soils pp. (Canadá); Sols bruns tropicaux sur matériaux volcaniques pp. (Zambia); Andosols (Francia); Andosols (Indonesia); Kuroboku (Japón); Andepts (EE.UU.); Volcanic soils (Rusia) [30].

La región latinoamericana y caribeña presenta una basta diversidad edafológica, de forma que cuenta con suelos relativamente jóvenes con una notable acumulación de materia orgánica, lo que contribuye notablemente en una buena salud del suelo [31]. Como resultado de su historia geológica, la topografía, el clima y la vegetación, se pueden encontrar alrededor de 30 tipos de suelos diferentes [25]. Los suelos volcánicos ocupan alrededor de la cuarta parte de la superficie de los países andinos de América del Sur (Colombia, Ecuador, Perú, Chile y Bolivia), de América Central y particularmente de México, país en el que se destaca su Sierra Volcánica [32].

Por otro lado, al analizar los suelos que se encuentran en la línea Ecuatorial o en sus cercanías, se pueden encontrar ejemplos de suelos altamente meteorizados en países como Brasil, Colombia, Ecuador, Venezuela y los países de América Central. Sin embargo, existe una evidente excepción en esta región, cuando de suelos jóvenes se trata, éstos se encuentran en los Andes Tropicales y de las cadenas montañosas de América Central formados por deposiciones recientes de ceniza volcánica con alta presencia de arcillas no cristalinas [1,29], que a diferencia de lo que inicialmente se pensaría, no son suelos rojos. Si bien estos suelos son relativamente más fértiles también tienen como principal característica que los minerales arcillosos, producto de la meteorización de la ceniza volcánica, son también minerales de carga variable y se ven limitados por la inmovilización de nutrientes, especialmente el fósforo, por lo que su manejo se vuelve un reto para los agricultores y especialistas en cuanto a la gestión de enmiendas edáficas [33,34].}

Los suelos en América del Sur y El Caribe soportan la mayor biodiversidad del planeta y es en esta región en la que se ubican 6 de los 17 países más megadiversos, sin embargo, gran parte de sus suelos se enfrentan a una realidad de complejo manejo, casi la mitad de este territorio tiene suelos pobres producto de la inmovilización de algunos minerales por complejos arcillosos no biodisponibles para las plantas, erosionabilidad alta y pendientes pronunciadas. La región tropical húmeda presenta áreas enormes de suelos amarillos o rojizos, consecuencia de las altas concentraciones de óxidos de hierro y aluminio, elementos que sustituyen la sílice de las arcillas que lo conforman cuando son lavados y con pH ácido [25,35], pese a ello, en los Andes tropicales se presentan algunas particularidades que se abordarán más adelante. Para entender la dinámica de los complejos sistemas de suelos de origen volcánico, se propone una breve revisión de norte a sur en el continente americano, enfatizando en México, Costa Rica, Ecuador y Chile.

América Central se extiende por 2.500 km y abarca distritos político-administrativos como México, Guatemala, Belice, Honduras, El Salvador, Nicaragua, Costa Rica, Panamá y un pequeño sector del departamento colombiano del Chocó [36]. El resultado de la convergencia entre la placa de Cocos y Caribe es la Cadena Volcánica Centroamericana, que presenta el mayor número de volcanes activos en el mundo.

El estudio de los suelos volcánicos en el centro norte de América sugiere el análisis del Sistema Volcánico Transversal que caracteriza a los Estados Unidos de México, éste se extiende desde el volcán Colima hasta el Cofre de Pe-rote y Pico de Orizaba, este sistema fue denominado como Eje Volcánico, Cordillera Neovolcánica o Sierra Volcánica, en estos territorios habitaron pueblos prehispánicos como las razas nahoa y trasca y posteriormente en ellas se erigieron ciudades como Tenochtitlan y Tzintzuntzan, sobre esta Sierra Volcánica se levantan picos como el Popocatépetl, Iztaccíhuatl, Malitzin o Xinantécatl.
La Sierra Volcánica de México, alberga los estados de Veracruz, Puebla, Hidalgo, Tlaxcala, México, Querétaro, Morelos, Michoacán, Guanajuato, Guerrero Jalisco, Colima, Nayarit y el mismo Distrito Federal [23,37–39] topografía originada en el Cenozoico.

En México existen 26 de los 32 grupos de suelo reconocidos por el Sistema Internacional Base Referencial Mundial del Recurso Suelo, en su territorio dominan los Leptosoles (28,3% del territorio), Regosoles (13,7%), Phaeozems (11,7%), Calcisoles (10,4%), Luvisoles (9%) y Vertisoles (8,6%) que, en conjunto, ocupan 81,7% de la superficie nacional [40], dicho de otra forma, en el 52,4% del territorio nacional mexicano existen suelos someros y poco desarrollados: Leptosoles (54.3 millones de ha), Regosoles (26.3 millones) y Calcisoles (20 millones), lo cual dificulta su aprovechamiento agrícola y aumenta su vulnerabilidad a la erosión, por otro lado, los suelos con mayor fertilidad: Phaeozems, Luvisoles y Vertisoles (22,5, 17,3 y 16,5 millones de ha, respectivamente) cubren en conjunto 29,3% del país, en el resto del territorio (alrededor de 35 millones de hectáreas) se presentan los otros 20 grupos edáficos, los cuales se distribuyen en un gran número de relieves, microclimas y tipos de vegetación [41]. Los suelos jóvenes procedentes de algunos aparatos o edificios volcánicos de la Sierra Volcánica de México son de rocas de tipo ácidas constituidas principalmente por andesitas y traquitas, y a diferencia de los suelos sudamericanos, éstos tuvieron escasas corrientes de lava exceptuando aquellos que han arrojado grandes corrientes basálticas modernas de tipo básico en procesos volcánicos particulares [37].

Actualmente el impacto antropogénico asociado principalmente a la agricultura en laderas y piedemontes del Eje Neovolcánico ha derivado en preocupantes procesos erosivos que ha expuesto amplias áreas de tepetates, es decir, capas de tobas volcánicas endurecidas por procesos geológicos o pedológicos, conocidos también como duripanes o cangahuas, estructuras difíciles y costosas para mecanizar y laborar, estas zonas se ubican entre los 1.800 y 3.800 msnm a lo largo de la Sierra Volcánica [32] donde además, luego de la década de los 70 hasta la primera década del siglo XXI, la superficie dedicada a la agricultura en la Sierra Volcánica, especialmente en Leptosoles, Regosoles y Calcisoles, aumentó de 7,4 a 14%, actividades que requieren un manejo adecuado de este tipo de suelos [41]. Existen además estudios en los que se detalla la actividad antrópica como un factor correlacionable en el aparecimiento de metales pesados potencialmente tóxicos (Cr, Cu, Ni, Pb, V y Zn) y óxidos (Fe₂O₃ y TiO₂) en suelos de origen volcánico en México [42] lo que también requiere especial atención.

Hacia el sur de Centro América, en Costa Rica, se ubica la Cadena Volcánica Central, en ella se encuentran cinco principales complejos estrato-volcánicos: Platanar, Poás, Barva, Irazú y Turrialba [43] que han influenciado en el origen edáfico del país. Los andosoles representan el 15,11% del territorio costarricense [44] y se localizan en las zonas de Liberia, Santa Cruz, Bagaces, Cañas, Tilarán, Upala, San Carlos, Naranjo, Alfaro Ruiz, Valverde Vega y Poas, Santa Bárbara, San Rafael, Grecia, Vásquez de Coronado, Dota y Pérez Zeledón, Turrialba, Oreamudo, Paraíso, Alvarado, El Guarco, Guácimo-Pococí-Talamanca, Coto Brus y Corredores [44]. A pesar de tener otros órdenes de suelo, como Alfisoles, Ultisoles e Inceptisoles la influencia de piroclastos por la constante actividad volcánica hace que muchos de ellos se encuentren cubiertos por restos de ceniza retrabajada como las zonas agrícolas ubicadas en el piedemonte del Volcán San José en su ciudad capital [45]. En cuanto a cultivos, en Costa Rica los andisoles son la base de la producción cafetalera y otras producciones como caña de azúcar, hortalizas, banano, flores, helechos, fresa, raíces, tubérculos y ganadería de leche de altura [46]. Algunas especies forestales como el jaúl son muy comunes en andisoles de laderas ya que las características de estos suelos le otorgan condiciones ideales para su desarrollo, destacándose el cultivo de frutales tropicales [47].

Los suelos volcánicos centroamericanos tienen diferentes grados de meteorización porque están configurados por diferentes condiciones climáticas. En las condiciones de Costa Rica es común encontrar como arcilla dominante a la alofana, mineral amorfo en común con los suelos andinos de Ecuador y otros países sudamericanos. Sin embargo, también se han identificado otras arcillas como halloysita, esmectita y una serie de mineralogías mixtas [45]. La presencia de alofana, halloysita y esmectita contribuye al desarrollo de las propiedades químicas y físicas únicas de estos suelos. Además de las arcillas, (génesis de andosoles en el noroeste atlántico) se ha demostrado que los andisoles con más de 100 años tienen una capacidad de intercambio catiónico de 12,3% mientras que suelos con más de 4.500 años alcanzan un 33%, concluyendo que a mayor edad del suelo hay un aumento en la capacidad de intercambio catiónico, factor que tiene a dificultar su manejo por la inmovilización de nutrientes, sin embargo, también favorece el aumento de materia orgánica y saturación de bases. Algunos de los valores representativos de las propiedades fisicoquímicas de los suelos volcánicos de Costa Rica en comparación con otros países centroamericanos se exhiben en la Tabla 1.

Más hacia la latitud sur, en la mitad del mundo, países como Ecuador, pueden presentar particularidades en las que pese a estar ubicado en plena zona de convergencia intertropical y compartir varias de las características antes mencionadas, presenta una gran diversidad de suelos que van desde los poco evolucionados en su región Andina a los muy evolucionados ubicados hacia las grandes llanuras costeras o en la Sierra Sur cuyos procesos volcánicos son más antiguos, por lo que este país puede constituirse en un caso de estudio muy especial a la hora de entender del desarrollo pedogénico [35].

En América Latina, la formación de la Cordillera de los Andes, determinó y modifico el clima en este continente, siendo el factor precipitaciones el que posiblemente tenga mayor influencia en los sistemas productivos antiguos, actuales y posiblemente futuros, estas condiciones climáticas resultan de la interacción de la cordillera con los vientos provenientes de la actual región Amazónica y los procedentes de la costa occidental de América del Sur, conjuntamente con la corriente fría de Humboldt, que circula paralelamente con las costas chilenas hasta la zona de convergencia en el Ecuador, antes de girar en dirección a las Islas Galápagos, determinó el régimen pluviométrico de las zonas costeras de América del Sur, siendo un claro ejemplo de ello, la zona peninsular en la provincia de Santa Elena en el Ecuador, zona en la que el desarrollo agrícola ha requerido una mayor inversión en riego para lograr tener rendimientos equiparables con otras provincias que presentan mayores niveles de precipitaciones, realidad que se corresponde con diversas zonas costeras áridas del sur de América como Talara, Piura, Lima, Nasca o Tacna (Perú); Arica, Iquique, Calama, Antofagasta y Copiapó (Chile) [25,35,55–57].

En Ecuador, se distinguen cuatro regiones naturales: Costa o Litoral, Sierra, Amazonía y Galápagos. Su historia geológica sugiere que la región Litoral, se formó a partir de rocas magmáticas acopladas al continente a finales del Cretácico, es decir, hace unos 80 millones de años, sobre las cuales se depositaron sedimentos marinos correspondientes al terciario o cuaternario. En este territorio relativamente pequeño, existen 11 Ordenes de clasificación de la Soil Taxonomy, lo que hace un espacio ideal para el estudio de los suelos volcánicos, considerando que es en ellos en los que se desarrollan rubros de producción de importancia económica para el país como las flores de exportación, cacao, banano, tubérculos andinos y cereales.

Los suelos volcánicos de la región Sierra presentan una importante prevalencia de tepetates cancahuas, duripanes o cangahuas como se denominan a estas estructuras endurecidas de roca sedimentaria de origen volcánico, el vocablo “cangahua” tiene un origen kichwa que significa “tierra dura y estéril”, ésta tiene una formación geológica correspondiente al Cuaternario, originada por la compactación de carbonatos y sílice, compuesta normalmente por cuarzos, feldespatos, calcita, arcilla y sílice. Esta roca, dificulta las labores agrícolas, normalmente se encuentra muy superficialmente, a veces a menos de 50 cm del suelo y se las define formalmente como parte de los suelos volcánicos endurecidos ubicados en la parte septentrional del callejón interandino formados por piroclastos, en el Ecuador, estas formaciones se distribuyen en los flancos medios y bajos de los volcanes, en las provincias de Carchi, Imbabura, Pichincha, Cotopaxi, Tungurahua y Chimborazo, provincias con actividad volcánica más reciente [32,58–60]. En estas estructuras la penetración del agua es mínima, siendo por tanto susceptible a la erosión hídrica, poseen un bajo contenido de nitrógeno y materia orgánica, y pese a sus condiciones, un 15% de las cangahuas en el Ecuador son usadas para actividades agrícolas [58].

Finalmente, en Chile, por su extensa geografía se ordena en ocho zonas edáficas los suelos continentales y no continentales, estos son: 1. Suelos de la zona desértica; 2. Suelos de la zona árida y semiárida; 3. Suelos de la zona mediterránea árida; 4. Suelos de la zona mediterránea húmeda; 5. Suelos de la zona húmeda; 6. Suelos de la zona de Magallanes; 7. Suelos de la zona antártica y 8. Suelos de la Isla de Pascua y de Juan Fernández [61]. De forma general, dos factores son claves para entender los suelos de Chile: el gradiente climático (precipitaciones) existente de norte a sur, y la particular fisiografía del país, cuya ubicación en un margen tectónico de convergencia de placas crea macrounidades fisiográficas que van paralelas a la línea de costa, las que se distribuyen de este a oeste en: Cordillera de la Costa, Depresión Intermedia y Cordillera de los Andes, bajo estas consideraciones, se puede estudiar a los suelos en cuatro grandes zonas que distribuyen en su territorio cerca de 12 órdenes de suelos [62]:

1. Suelos del Norte Grande (18˚ – 25˚ S): Suelos antiguos, con escasa cobertura, se destaca en esta zona el Desierto de Atacama, en la Cordillera de la Costa se identifican suelos delgados y poco desarrollados (Entisoles), se hacen profundos hacia la depresión intermedia, zona con millones de años de hiperaridez consales solubles y casi nula precipitación, horizontes ricos en nitratos, halita y sales de iodo (Aridisoles). Hacia el Este, se encuentran suelos de poco desarrollo (Entisoles) y de desarrollo intermedio (Inceptisoles). Los escasos valles que atraviesan el Desierto de Atacama, como el Lluta, Azapa y Camarones tienen suelos delgados, poco desarrollados donde se desarrolla la escasa agricultura que existe en la zona, considerada de subsistencia y dedicada principalmente a la cría de auquénidos con los que en algo se gestiona la fertilidad [62].
2. Suelos del Norte Chico (25˚ – 33˚S): esta zona coincide con la zona de Depresión Intermedia, donde se distribuyen los Valles Transversales, la Cordillera de la Costa y de los Andes. Esta zona coincide con un bajo ángulo de subducción de la placa de Nazca, generando ausencia de volcanismo. En esta zona se levanta el cordón montañoso con suelos jóvenes, poco desarrollados (Entisoles e Inceptisoles) y en las terrazas fluviales y marinas altas se identifican Aridisoles con acumulación de arcillas, carbonatos, sílice o yeso con pronunciadas pendientes [62].
3. Suelos de la Zona Central (33˚ – 43˚S): En esta zona ya se evidencian otros órdenes edáficos. Presenta un relieve ondulado con intensa meteorización de millones de años, se presentan suelos de color rojizo, suelos rojo-arcillosos con altos en bases de intercambio que cubren las laderas (Alfisoles) y hacia la zona más lluviosa de la Cordillera de la Costa, se evidencian suelos de bajo contenido de sales de intercambio, con tiempos de lavado más prolongados y profundos (Ultisoles), en la Depresión Intermedia de esta zona también se presentan Mollisoles ricos en materia orgánica. Entre las regiones de Valparaíso y Maule, existen sectores con presencia de suelos ricos en arcillas expansibles formados en ambientes lacustres (Vertisoles), los que dan paso a suelos volcánicos hacia el sur, conocidos localmente como Ñadis y Trumaos (Andisoles), que cubren extensas zonas desde los 37˚ S, sobre la Cordillera de los Andes. Estas zonas son más fértiles y se identifica en ellas agricultura de alta intensidad [62].
4. Suelos de la Zona Austral (43˚ – 55˚S): estos suelos estuvieron cubiertos por cuerpos de hielo totalmente hace unos 22 mil años, consecuencia de la última glaciación, motivo por el cual son considerados suelos jóvenes con relevantes de precipitaciones propias de los fiordos que bordean el Océano Pacífico. En ellos se distribuyen mantos de turberas (Histosoles), la mayor reserva de carbono orgánico de Chile. En el Oeste se identifican Espodosoles propios de los bosques caducifolios de la zona con alta interacción de materia orgánica y el hierro. En la zona Este, hacia sus grandes pampas, donde el nivel de precipitaciones se reduce se identifican Inceptisoles y Mollisoles [62].

Manejo de la fertilidad y los sistemas de labranza en suelos de origen volcánico

Los suelos de origen volcánico se caracterizan por poseer minerales de tipo amorfo [1,25] con una alta capacidad de fijar fosfatos y amonio (NH₄⁺); por esta razón, estos nutrientes deben ser aplicados en cada ciclo de cultivo, encareciendo el costo de producción [63], sin embargo, los suelos andinos contienen una gran cantidad de materia orgánica estabilizada en el suelo y que se va acumulando, especialmente con prácticas de labranza de conservación [64].

La relación existente entre la mineralogía con la química y la fertilidad del suelo define las prácticas de manejo para las condiciones particulares de los suelos volcánicos. Generalmente son suelos dominados por arcillas de tipo 2:1 como montmorillonita y vermiculita, que se caracterizan por tener carga permanente y deben manejarse de forma diferente a los suelos de carga variable como los suelos denominados por arcillas de rango corto como alofana, imogolita y complejos humus aluminio y aquellos denominados por caolinita y sesquióxidos de hierro y aluminio. La producción de cultivos se limita considerablemente cuando un suelo es ácido o cuando los contenidos de fósforo son bajos y el manejo de los suelos afectados por estas condiciones depende del tipo de carga eléctrica de las arcillas del suelo [65].

La alofana se estabiliza al hidratarse y ligarse a la materia orgánica, por lo que forma complejos organominerales difíciles de descomponer y fija aniones como el PO₄^– y NO₃^–. El encalado de los suelos es una de las prácticas que se emplean para mejorar la disponibilidad de fósforo [66]. Aunque los andisoles son conocidos por su alta capacidad tampón, la respuesta al encalado en cultivos agrícolas de Costa Rica ha sido positiva [47].

En Andisoles se puede presentar pérdidas importantes de N por lixiviación ya que tiene alta porosidad [52]. Así mismo, pueden perderse por filtración, sin embargo, las características minerales de los andisoles hacen que tengan la capacidad de adsorber cantidades relativamente grandes de NO₃^–, en especial a un pH bajo (máx. 5). De manera general los contenidos de nitrógeno (N) disponible para las plantas en este tipo de suelos no son altos, debido a la baja tasa de mineralización. Es característico de este tipo de suelos la deficiencia de elementos como B, Ca y Mg por lo que deben revisarse con frecuencia [47].

Se puede incrementar los rendimientos de los cultivos con el uso de materia orgánica y biofertilizantes, al mejorar las propiedades en los suelos volcánicos del Ecuador, principalmente en la agricultura familiar del sector rural. Es importante resaltar que hay gran variabilidad de suelos, vegetación y climas, lo que hace que el manejo de estos suelos sea muy complicado. En general la producción agrícola se ha basado en la tecnología generada en la revolución verde, es decir, con el uso a gran escala de fertilizantes químicamente sintetizados y aplicación de agroquímicos, con el uso de variedades mejoradas obtenidas para este propósito; por otro lado, se ha realizado mucha investigación sobre la fijación biológica de nitrógeno con la simbiosis leguminosas y Rhizobium; sin embargo, el uso de esta alternativa es muy limitado, con escasa transferencia de estas tecnologías al campo.

Actualmente, se está investigando en el uso microrganismos eficientes como aquellos fijadores de nitrógeno en simbiosis con las leguminosas, fijadores de N de vida libre y solubilizadores de fosfatos, en varios países con suelos volcánicos [67–71], además, la utilización de microorganismos solubilizadores de fósforo también se ha estudiado en Costa Rica y otros países centro y latinoamericanos. Algunos autores sugieren que los mejores microorganismos solubilizadores en andisoles son Aspergillus flavus, Cladosporium sp. y Trichoderma longibrachiatum [72–74]. Gadea y Peña, mencionan también a las micorrizas como un microorganismo que contribuye en el aumento de la capacidad de absorción de nutrientes poco móviles del suelo como P, Zn y Cu. Sin embargo, el uso de microorganismos eficientes va de la mano con los sistemas de labranza que se emplean en función de criterios culturales y técnicos en territorio [75].

La investigación en sistemas de labranza en el suelo andino se limita a dos sistemas: la labranza convencional y la labranza de conservación o mínima La primera definida como la preparación de suelo, mediante el uso de herramientas y maquinaria agrícola, es decir, el paso del arado de discos y la rastra de discos, hasta que el suelo quede pulverizado y homogéneo. [75,76] y la segunda entendida como aquella donde se efectúan labores mínimas como el paso de una rastra y la apertura de surcos de forma manual para efectuar la siembra, de esta manera, los residuos de la vegetación permanecen en forma semi-incorporada en la superficie del suelo (González 1990; Mori 2017; Ramos y Navas 2018). A estas se añaden otras variantes como labranza cero y labranza intensiva, practicas a las que integran también el uso de enmiendas edáficas para la gestión de la fertilidad, estas enmiendas se asocian también con la disponibilidad de materia seca para ser transformada en materia orgánica que puede ser de origen animal, cuando la gestión de la fertilidad está asociada a los sistemas de crianzas o de cultivo cuando de estos se derivan materiales aprovechables como la fibra de coco, bagazo de caña, cascarilla de arroz. compost, entre otros.

Sin embargo, no siempre resulta eficiente por sí solo, por ejemplo, en la labranza de conservación aplicando una capa de rastrojo, en el cultivo de una variedad nacional de maíz, no se modifica significativamente las propiedades físicas de un Andosol, aun cuando este manejo se aplicó durante cuatro años, mostrando una menor variabilidad espacial y temporal que la observada en la labranza convencional [80] otros autores recomiendan la integración entre enmiendas y sistemas de labranza con la menor perturbación de la cobertura vegetal [75,80–84], a esto se añade el uso de biofertilizantes, éstos se destacan por aportar nutrientes esenciales para las plantas, es utilizado de diversas maneras, siendo que, el método más eficiente es la aplicación de pulverizaciones foliares, porque tiene un efecto más rápido y profundo [85].Algunos biofertilizantes son preparados con microorganismos del género Rhizobium, Azospirillum, Bacillus y micorrizas [86], esta tecnología es también llamada Microorganismos Eficientes (ME), tecnología que está siendo aplicada en más de 80 países del mundo en usos agropecuarios y ambientales [87], los cuales ha favorecido y beneficiado a los agricultores [88], y además tuvieron un punto a favor en la producción de plántulas de diferentes hortalizas [89].

Tendencia en la aplicación de microrganismos eficientes en la gestión de la fertilidad del suelo

El suelo es considerado como uno de los hábitats más diversos y complejos en el que habitan aproximadamente 109 células bacterianas g^-1 y 10⁶ propágulos fúngicos g^-1 [90]. Adicionalmente, este hábitat alberga organismos del dominio Archaea, cianobacterias, protozoarios, virus y macroorganismos [12,91]. Siendo el suelo un hábitat altamente dinámico, la estructura de su microbiota depende de las condiciones climáticas de la localización geográfica y de las características fisicoquímicas del suelo, incluyendo pH, concentración de carbono orgánico, salinidad, textura y concentración de nitrógeno disponible [92]. Por ejemplo, el pH, la concentración de carbono orgánico o de nitrógeno total hacen que exista mayor diversidad de bacterias en los suelos tropicales que en los del subtrópico [93]. Asimismo, el modo de labranza influye significativamente en la conformación de las comunidades microbianas del suelo [94]. Adicionalmente, en términos de diversidad microbiana, los cambios en los factores mencionados conducen a una elevada variabilidad a nivel de especies. Sin embargo, nueve filos bacterianos; Bacteroidetes, Chloroflexi, Firmicutes, Gemmatimonadetes, Nitrospirae, Planctomycetes y Proteobacteria son considerados dominantes en el microbiota del suelo [95].

En función de su elevada biomasa (> 1000 Kg carbono ha^-1), diversidad y versatilidad metabólica, los microorganismos del suelo cumplen un papel crucial en el ciclo de los nutrientes (hierro, azufre, fosforo y nitrógeno) y la materia orgánica [96]. En conexión con esto, la fertilidad del suelo también se asocia con el metabolismo de los microorganismos que en él habitan. La producción de metabolitos microbianos como fitohormonas y sideróforos, que promueven el crecimiento vegetal y la secreción de exopolisacárido que incrementa la capacidad de retención de agua del suelo, son ejemplos de lo anterior [97].

Solubilizadores de fósforo

En suelos de origen volcánico destaca la característica de inmovilizar fósforo en la superficie de metales amorfos (alofana e imogolita) [98]. Comparten, además, propiedades físicas similares como textura franco – arenosa, pH ligeramente ácido (<6) y baja densidad aparente [99,100].

Como parte de una respuesta evolutiva a la baja disponibilidad de fósforo en el suelo, una de las estrategias de las plantas, es la asociación de la raíz con microorganismos del suelo que cuenten con la capacidad de mineralizar o solubilizar las fuentes de fósforo [101]. Según la referencia [102] la solubilización de fosfato inorgánico puede darse mediante producción de ácidos orgánicos, donde se emplea mecanismos como quelación de cationes unidos al fosfato, reducción de pH y formación de complejos con iones metálicos. También, a través de la producción de ácidos inorgánicos para disolver el fósforo y liberación de protones de amoniaco al generar exceso de protón hidrógeno, consecuentemente acidifica el medio que rodea al microorganismo [102]. Por otro lado, la solubilización de fosfato orgánico se produce mediante la acción de enzimas que contribuyen a su mineralización [103].

Se ha informado de solubilización y mineralización de fósforo por parte de Pseudomonas spp., Agrobacterium spp. y Bacillus circulans [104,105]. En el grupo de hongos, destaca el género Aspergillus, Glomus y Rhizobium [106,107]. Algunos ejemplos del uso de microorganismos en suelos de origen volcánico se describen a continuación: Investigadores aislaron fosfobacterias como Pseudomonas, Enterobacter y Pantotea; mediante ensayos precisaron que existe mayor liberación de fósforo en tratamientos inoculados, en comparación con controles no inoculados [108]. En otro estudio, realizado sobre suelo derivado de cenizas volcánicas se identificó la acción de Bacillus thuringiensis como solubilizador de fósforo [109]. De forma similar, se reporta que Penicillium albidum contribuyó a la nutrición del cultivo evaluado, a través de la mejora de movilización del fosfato en un ensayo con suelo volcánico [110].

Fijadores de nitrógeno

El nitrógeno es un elemento esencial para la vida de las entidades biológicas ya que es requerido para la síntesis de macromoléculas como proteínas y ADN; a pesar de su abundancia en la atmósfera, en la forma de dinitrógeno gaseoso, únicamente limitadas reservas de nitrógeno inorgánico (nitrato y amonio), se encuentran disponibles en el suelo para el desarrollo vegetal [111]. La deficiencia de este factor limitante en los agroecosistemas usualmente se suple mediante la adición de fertilizantes nitrogenados sintéticos [112]. Sin embargo, la producción industrial de éstos demanda un elevado consumo de energía y, consecuentemente, un alto costo económico [113]. Además, la emisión de óxido nitroso hacia la atmósfera y la eutrofización de cuerpos de agua subterránea y superficial, debido a la fuga de nitrógeno reactivo desde el suelo, son ejemplos de la afectación ecológica que resulta de la aplicación de este tipo de fertilizantes [114].

En la naturaleza, determinados microorganismos del suelo cumplen un rol importante en el ciclo del nitrógeno. Las transformaciones microbianas del nitrógeno son representadas por seis pasos que incluyen la fijación de dinitrógeno gaseoso como amonio que posteriormente es asimilado y convertido en nitrógeno orgánico formando parte de la biomasa [115]. Asimismo, la degradación de moléculas nitrogenadas orgánicas libera amonio que es oxidado a nitrato mediante un proceso de nitrificación (NH₄⁺ → NO₂– → NO₃^–) y eventualmente convertido en dinitrógeno gaseoso nuevamente mediante denitrificación (NO₃^– → NO₂^– → NO → N₂O → N₂) u oxidación anaeróbica del amonio (NH₄⁺ + NO₂– → N₂ + 2H₂O) [115].

Dentro de ese contexto, los microorganismos responsables de la Fijación Biológica del Nitrógeno (FBN) son conocidos como diazotróficos e incluyen especies de los dominios Bacteria y Archaea, además de limitados organismos eucariotas [112]. Esta capacidad metabólica, que constituye una ventaja competitiva en el ecosistema, depende de la metaloenzima nitrogenasa [116]. Este complejo enzimático se compone de la proteína catalítica dinitrogenasa y una ferroproteína donadora de electrones dependiente de ATP conocida como dinitrogenasa reductasa [117]. El dominio catalítico de la dinitrogenasa, generalmente, contiene un cofactor Molibdeno-Hierro, pero en algunas especies el cofactor puede estar compuesto por Vanadio-Hierro o únicamente Hierro [111]. Los genes estructurales que codifican Mo-nitrogenasa y Fe-nitrogenasa se organizan en operones individuales nifHDK y anfHDGK, respectivamente, mientras que los genes que codifican la Va-nitrogenasa se organizan en dos operones, vnfHFd y vnfDGK, regulados independientemente [118].

En ese contexto, la bacteria Azotobacter vinelandii codifica los tres tipos de nitrogenasas, mientras que otros microorganismos como los rizobios y los fijadores de nitrógeno marino del género Trichodesmium poseen únicamente Mo-nitrogenasa [119]. En función de la composición del complejo enzimático, la disponibilidad de vanadio, molibdeno o hierro en el suelo constituye un factor limitante dentro de la FBN [120]. Los componentes del complejo nitrogenasa son oxígeno lábil [115]. Aunque microorganismos aerobios como Azotobacter vinelandii protege la nitrogenasa y su actividad al consumir el oxígeno mediante citocromo oxidasas, las condiciones de aerobiosis en el suelo también pueden limitar la FBN [112].

Los diazótrofos pueden clasificarse en tres grupos dependiendo del mecanismo involucrado en relación con las FBN [121]. Los diazótrofos simbióticos fijan nitrógeno únicamente en estructuras especializadas (nódulos) formados en hospedadores específicos de la familia Leguminosae, con excepción de Frankia spp. que puede deformar nódulos en árboles no pertenecientes a las leguminosas [122]. Asimismo, los diazótrofos endofíticos fijan nitrógeno al desarrollarse dentro de tejidos vegetales de leguminosas y no leguminosas, sin formar estructuras especializadas [123]. Finalmente, las bacterias diazotróficas asociativas y de vida libre pueden fijar nitrógeno mientras se desarrollan en la superficie de las raíces o en el suelo rizosférico [124].

Aproximadamente el 25 % del nitrógeno fijado anualmente en los sistemas agrícolas del planeta (33 a 46 millones de toneladas de N), corresponde a fijación simbiótica [125]. Este sistema de fijación se restringe, principalmente, a la relación de simbiosis entre leguminosas y bacterias conocidas como rizobios [126], este término generaliza a las bacterias de los filos α y β-proteobacteria que son capaces de formar nódulos de raíz en sus hospederos [12,127,128], este grupo de bacterias comprende 18 géneros de las familias Rhizobiacea (Rhizobium, Ensifer, Allorhizobium, Pararhizobium, Neorhizobium, Shinella), Phyllobacteriacea (Mesorhizobium, Aminobacter, Phylobacterium), Brucelaceae (Ochrobactrum), Methylobacteriaceae (Methylobacterium, Microvirga) Bradyrhizobiaceae (Bradyrhizobium), Xanthobacteraceae (Azorhizobium), Hyphomicrobiaceae (Devosia) y Burkholderiaceae (Paraburkholderia, Cupriavidus, Trinickia) [127,129–141].

La taxonomía de estas bacterias está continuamente en un estado de cambio, en gran parte debido al rápido desarrollo de técnicas refinadas de biología molecular. El aislamiento y caracterización de bacterias nodulíferas de leguminosas nuevas, y a menudo diferentes, en una variedad de plantas hospedantes ha dado como resultado el nombramiento de muchas nuevas especies de rizobios. Aquí actualizamos la taxonomía de las bacterias nodulíferas de leguminosas y describimos rizobios recién identificados capaces de nodular leguminosas comestibles y árboles de leguminosas [128]. La principal fuente de referencia sobre taxonomía de rizobios es el Subcomité de Taxonomía de Rizobios y Agrobacterias del Comité Internacional de Sistemática de Procariotas [142–145]. Las bacterias que forman nódulos en diferentes géneros y especies de leguminosas son [12,133]:

Rhizobium
• R. leguminosarum; con tres biovars:
o trifolii (Trifolium, tréboles)
o viciae (Pisum, guisantes; Vicia, habas de campo; Lathyrus y Lens)
o phaseoli (Phaseolus, frijol)
• R. loti (Lotus, trébol)
• R. tropici (Phaseolus, frijol; Leucaena, Ipil-Ipil, y Macroptilium)
• R. etli (Phaseolus)
• R. galegae (Galega, Leucaena)
• R. huakuii (Astragalus)
• R. ciceri (Cicer)
• R. mediterraneum (Cicer)
Sinorhizobium
• S. meliloti (Melilotus, trébol dulce; Medicago sativa, alfalfa; y Trigonella, alholva)
• S. fredii (Glycine)
• S. saheli (Sesbania)
• S. teranga (Sesbania, acacia)
Bradyrhizobium
• B. japonicum (Glycine, soya)
• B. elkanii (Glycine)
• B. liaoningense (Glycine)
Azorhizobium
• A. caulinodans (Sesbania)

Actualmente las nuevas técnicas de identificación, caracterización taxonómica y secuenciación han permitido determinar un mapa filogenético mucho más amplio de simbiontes de raíz como lo recogen en su estudio Shamseldin y colaboradores [128]. Por otro lado, para el caso específico de México se han identificado nuevas especies de bacterias de los géneros Rhizobium y de Sinorhizobium (ahora llamado oficialmente Ensifer), así como, R. grahamii, R. mesoamericanum, R. endophyticum, S. mexicanum, S. chiapanecum y S. americanum, además de nuevos linajes de rizobios [146]. Para Ecuador [147] se han publicado estudios realizados con distintas cepas: i) 69 cepas de Ecuador provenientes de la colección mantenida en el laboratorio de Rhizobiología del Departamento de Suelos de la Universidad de Minnesota (www. Rhizobium.umn.edu), ii) cepas del Perú (11), Kenya (1), y Argentina (9), incluyendo cepas de Phaseolus aborigeneus (cortesía del Dr. Daniel Debouck, Centro Internacional de Agricultura Tropical (CIAT), y iii) ocho aislamientos de México (cortesía de la Dra. Valeria Souza, Universidad Autónoma de México, Cuernavaca).

La asociación entre las bacterias nodulantes y la planta hospedadora depende del intercambio de carbono, provisto mediante fotosintatos de la planta como fuente de energía para el microorganismo, y de nitrógeno, en forma de amonio, que es retornado a la planta mediante la actividad de nitrogenasa microbiana [127,148]. El enlace que une los dos átomos de nitrógeno gaseoso (N₂) tiene un costo elevado de energía para su ruptura, para romper este triple enlace son necesarias cantidades importantes de energía, para lo cual se requieren 16 moléculas de ATP por N₂ reducido [149] siguiendo la siguiente reacción:

El proceso de infección (nodulación) tiene lugar bajo condiciones de escasez de nitrógeno en el ambiente edáfico que desencadena un sistema molecular de comunicación cruzada entre la raíz de la planta y el rizobio [67]. Este sistema consiste en compuestos polifenólicos llamados flavonoides que la raíz exuda hacia la rizósfera y se difunden a través de la membrana de los rizobios que allí se desarrollan [125]. Tras la percepción de los flavonoides las células de rizobios responden activando los genes relacionados a simbiosis (nod) y son quimioatraídos hacia la superficie de la raíz [150]. La inducción de la expresión de los genes nod es mediada por proteínas NodD activadas por flavonoides [151]. Las proteínas NodD de las distintas especies de rizobios se han adaptado para reconocer, de forma específica, a los flavonoides exudados por un espectro limitado de leguminosas hospedadoras [152].

Establecimiento de la simbiosis rizobio-leguminosa y formación de nódulos activos

La transcripción de los genes nod conduce a la síntesis del factor Nod, un lipo-quito-oligosacárido esencial para el desarrollo de los nódulos [153]. La estructura química de los lipo-quito-oligosacáridos constituye un factor determinante del espectro de hospedadores con el que los rizobios pueden formar simbiosis, ya que son reconocidos de forma específica por dominios LysM de los receptores localizados en los pelos radiculares de las leguminosas [154,155]. En consecuencia, ninguna cepa de rizobio es capaz de formar simbiosis con todas las leguminosas y viceversa. El aparecimiento del nódulo radicular responde a un proceso coordinado que implica la señalización por parte de la planta y por parte del microsimbionte, es decir, es un proceso que puede llegar a ser muy específico. Calvo (2011) resume todo este proceso en tres etapas como se muestra en el esquema siguiente [149]:

1. Proceso de reconomiento celular por parte de la bacteria. La planta emite señales, quimioatrayentes, por lo general flavonoides. La bacteria recepta las señales y busca puntos de invación en la raíz emisora.
2. La infección de la planta da inicio, la bacteria penetra en la raíz hasta llegar a la corteza de la raíz.
3. Establecimiento del simbiosoma (Simbiosis diatrofa).

Sin embargo, Ferrera-Cerrato (2007) menciona un proceso de colonización de los pelos radicales que contempla las siguientes etapas [12]:

1. “La multiplicación de bacterias nodulares en la rizosfera de la leguminosa”.
2. “Las raíces de la planta exudan flavonoides que estimulan a las rizobias a producir varios metabolitos nodulares. En este caso, existen numerosos factores nodulares que controlan la especificidad de la colonización”.
3. “La adhesión de Rhizobium a los pelos absorbentes de las raíces es favorecida por proteínas bacterianas específicas, llamadas ricadesinas. Estas proteínas interactúan con las lectinas de la leguminosa hospedera, lo que influye en la expresión de los genes de nodulación”.
4. “Los pelos absorbentes sufren un enchinamiento con el cual se inicia el hilo de infección hacia las células corticales”.
5. “El filamento de colonización llega a la célula tetraploide la cual se diferenciará y formará un nódulo que contendrá los bacteroides rodeados de una membrana peribacteroideal de origen vegetal, diferenciándose así los simbiosomas fijadores de nitrógeno molecular. Esta es una de las simbiosis más útiles estudiadas en la microbiología agrícola”.

Calvo (2011) describe en el primer paso, que las plantas liberan sustancias orgánicas como carbohidratos, ácidos orgánicos, vitaminas, aminoácidos o compuestos fenólicos, en este último caso, los compuestos fenólicos más frecuentes que son exudados son los flavonoides o bioflavonoides, también conocidos como vitamina P y citrina. Los flavonoides al ser una familia diversa de compuestos por sus múltiples isomerías y adición de grupos funcionales a su base permiten exista una verdadera “huella digital” para un determinado microsimbionte, un ejemplo de bioflavonoides son el eriodictiol y la apigenina-7-O-glucósido; estos inducen la nodulación de la agrobacteria Rhizobium leguminosarum.

El proceso de adhesión por parte del microsimbionte tiene lugar en la zona de infección donde se liberaron las glicoproteínas específicas como la ricadesina y las lectinas mismas que atraen a dicho microsimbionte, éste se acerca a la zona de infección y libera un lipopolisacárido denominado factor NOD, este factor induce una serie de deformaciones en los pelos radiculares, a nivel génico la planta dispara la expresión de una serie de proteínas que facilitan al microsimbionte la expresión de sus genes de fijación denominados genes FIX, mismos que permiten al microorganismo reconocer áreas radiculares en donde puede propagar e incorporarse a la planta, el simbionte ingresa al pelo radicular, para colonizarlo, éste debe perder la pared celular y producirse una invaginación en la membrana celular del microsimbionte [149,156].

La promoción del desarrollo vegetal y el aumento de la producción de varias especies de leguminosas por parte de los rizobios han sido ampliamente descritos [157,158]. Por ejemplo, el efecto de la fijación biológica de nitrógeno se puede evidenciar en el aumento significativo del número de vainas de plantas de soya (Glycine max L. Merrill) inoculadas con Bradyrhizobium japonicum [112].

Los beneficios de esta asociación simbiótica entre bacterias y leguminosas no solo presentan un efecto local, sino que puede extenderse a otras especies vegetales. Las leguminosas son capaces de proveer al suelo tanta cantidad de nitrógeno asimilable como los fertilizantes químicos mediante la rizodeposición de este elemento. Esto permite que otras especies vegetales puedan fácilmente absorber este macronutriente [159–161].

Van Sambeek & Garrett (2004) reportaron el aumento de 28 % de nitrógeno disponible en suelo de bosque gracias al efecto de la rizodeposición de las leguminosas noduladas por rizobios [162]. De la misma manera, la alfalfa (Medicago sativa L.), una leguminosa forrajera que se utiliza en el co-cultivo de diferentes especies vegetales, es capaz de proveer de nitrógeno asimilable al suelo gracias a los nódulos que forman los rizobios en sus raíces [163,164].

Además del efecto sobre la nutrición mineral de nitrógeno que tienen los rizobios, estas bacterias también son capaces de producir hormonas como: ácido indol-3-acético [165,166], citoquininas [167] o giberelinas [168,169] que favorecen el desarrollo vegetal, haciendo de estos microorganismos una potencial herramienta biotecnológica de fácil aplicación agrícola sin los efectos nocivos que los fertilizantes químicamente sintetizados ejercen sobre el medio ambiente [170].

Biorremediación de suelos

La biorremediación es un método de descontaminación seguro, debido a que ocasiona una mínima afectación al suelo y su periodo de recuperación es mejor [171] utiliza varios organismos vivos como plantas, hongos, bacterias, entre otros para degradar, transformar o remover compuestos orgánicos tóxicos y metales pesados, los cuales son elementos susceptibles de formar complejos como iones libres y ocasionar reacciones potencialmente tóxicas [172,173] Una de las ventajas de ésta tecnología es que la forma de biodegradar al contaminante dependerá de su estructura química y las especies microbianas empleadas [174].

Los suelos contaminados son un inconveniente común alrededor del mundo, resultado, en parte, de actividades agropecuarias. Un factor de contaminación principal se concentra en el uso de agroquímicos. Estos modifican propiedades físicas y químicas en suelos con agricultura intensiva o semi-intensiva; se inicia un proceso de acidificación que paulatinamente desencadena en inmovilización de nutrientes, disminución de la materia orgánica y reducción de la capacidad de intercambio catiónico en el suelo [175].

Los fertilizantes se convierten en un problema cuando presentan metales tóxicos derivados de su proceso de síntesis, las fuentes de micronutrientes tienen mayor cantidad de metales contaminantes en relación con las fuentes de macronutrientes, sin embargo, la cantidad aplicada de estos últimos es claramente superior [176]. Por lo tanto, en las dos situaciones el riesgo está presente. Otra causa de contaminación de suelos deriva del uso de hidrocarburos, el nivel de toxicidad se modifica por el tipo de hidrocarburo, condiciones climáticas, textura del suelo y cantidad vertida [177,178].

Los métodos disponibles para la remediación de suelos contaminados pueden ser físicos, químicos y biológicos, dentro de este último grupo se halla la biorremediación [179]. En términos generales, se refiere al conjunto de procesos y acciones con el objetivo de biotransformar un ambiente alterado para regresar a su estado original, su finalidad es modificar los contaminantes ambientales a formas inofensivas o con menor grado de toxicidad [180]. El uso de tecnologías de biorremediación exhibe ventajas como: costos reducidos de instalación y manejo, actividad de fácil aplicación además es un tratamiento seguro con riesgos mínimos para la salud [181,182].

La biorremediación se clasifica como un proceso in-situ y ex-situ; el primero se realiza sin transportar el suelo, incluye biorremediación intrínseca y proyectada, el segundo, por su parte, requiere la remoción del suelo a otro lugar para su tratamiento [183].

La biorremediación exsitu envuelve aspectos como biorreactores, biopilas y compostaje, pese al amplio espectro de opciones, estas tienen en común aplicar tratamientos a suelos excavados y transportados, aunque el costo es mayor respecto a la biorremediación in situ permite un proceso de biorremediación controlado [184].

Los métodos de biorremediación in-situ tratan la contaminación sin necesidad de remover el suelo, el tipo intrínseca se define como proceso de degradación de compuestos orgánicos que persisten en el suelo mediante microorganismos autóctonos, sin modificaciones artificiales [182]; el tipo biorremediación proyectada incluye apartados como bioventilación, bioaspersión, bioestimulación y bioaumento [185].

Un sistema de bioventilación suministra oxígeno del ambiente al suelo contaminado, acelera la biodegradación natural de algunos compuestos contaminantes degradables aeróbicamente [182], entrega oxígeno a los microorganismos autóctonos. En suelos con altos contenidos de humedad la tasa de descomposición de la materia orgánica disminuye, debido al bajo suministro de oxígeno que impide la óptima actividad microbiana [186]. A diferencia de la bioventilación, que emplea caudales mínimos de aire, la bioaspersión implica la instalación de aire bajo presión [182].

La bioestimulación, a su vez, implica mejorar el crecimiento bacteriano, tanto bacterias como hongos son considerados recicladores orgánicos por naturaleza [185]. Las condiciones de operación de los microorganismos deben ser óptimas para favorecer el proceso de biodegradación, acciones como la bioestimulación pueden presentar resultados positivos [187]. En cuanto al bioaumento, este involucra la inoculación de cepas microbianas de interés [182,185]. Por ejemplo, para incrementar la solubilidad de metales pesados se recomienda la introducción de población microbiana [188]. Para suelos volcánicos, se han reportado varios grupos de microorganismos efectivos y potenciales en biorremediación (Tabla 2).

Los microorganismos son ampliamente utilizados en biorremediación de suelos, por su capacidad de adaptación a las condiciones ambientales [184]. Por lo tanto, microorganismos autóctonos de suelos de origen volcánico son potenciales dentro de la biorremediación. Al respecto, dentro de los principales metales pesados, el uso de bacterias ha resultado prometedor como se reporta en la Tabla 3 [189].

Las 4R’s para un manejo responsable de la fertilización

Los desafíos actuales en la producción agrícola global aumentan a medida que la población crece, las áreas cultivables disminuyen y los problemas relacionados con el cambio climático se intensifican. Aunque la introducción de fertilizantes inorgánicos ha significativamente incrementado los rendimientos y la capacidad de mantener la fertilidad del suelo, el uso inadecuado de estos productos ha tenido un impacto negativo en los recursos naturales. En la actualidad, es imperativo mejorar las prácticas agrícolas en diversos sistemas de producción para contrarrestar los efectos perjudiciales de la agricultura en el medio ambiente.

En este contexto, es responsabilidad de todos manejar los fertilizantes inorgánicos y los abonos orgánicos de manera responsable para maximizar su eficiencia. Este objetivo se puede lograr siguiendo los cuatro principios fundamentales conocidos como las «4R’s», propuestos por el IPNI: uso adecuado de la fuente, cantidad correcta, momento oportuno y ubicación adecuada (Right source, Right rate, Right time y Right place). Estos principios, desarrollados en el campo de la nutrición vegetal, están diseñados para garantizar la sostenibilidad de todo el ecosistema relacionado con la producción agrícola.

Mejorar la gestión de los fertilizantes tiene un impacto positivo en aspectos medioambientales (reducción de la contaminación del suelo y del agua subterránea), económicos (ahorro y aumento de la productividad) y sociales (mejora de las condiciones de vida de los agricultores). La fuente adecuada implica asegurar un suministro balanceado de nutrientes, de acuerdo con las características específicas del cultivo y los elementos disponibles en el suelo, considerando además la forma comercial de los fertilizantes. La cantidad adecuada consiste en aplicar la cantidad óptima de nutrientes para cubrir las necesidades del cultivo, tomando en cuenta las cantidades disponibles en el suelo de forma natural. A través de los análisis de suelo y foliares se identifican las carencias de nutrientes. El tiempo adecuado significa proveer los nutrientes cuando el cultivo obtiene el óptimo aprovechamiento de acuerdo con su ciclo biológico, reduciendo así el riesgo de pérdida de fertilizantes y el lugar adecuado radica en situar el insumo en el lugar donde la planta puede aprovecharlo y es menos probable la pérdida de nutrientes vía fluvial o hacia la atmósfera [196,197]. Estas consideraciones en el sistema de producción se asocian también con otros ejes trasversales que determinarán la forma en cómo serán aplicados, estos parámetros son: sociales, económicos y ambientales.

Conclusiones

La degradación del suelo a nivel mundial es una realidad que requiere de la atención de los investigadores y los hacedores de política en un contexto en el que la población mundial aumenta a razón de 84 millones de personas por año según cifras de la Organización Mundial de las Naciones Unidas. Este incremento poblacional obliga a aumentar la producción de alimentos de forma sustancial, principalmente las fuentes de proteína. Sin embargo, regiones en las que los suelos experimentan condiciones de manejo extremas, como lo que sucede con los suelos de origen volcánico, este objetivo se vuelve un verdadero reto en la búsqueda de la soberanía alimentaria. Aunque estos suelos cubren menos del 1% del total de los suelos del mundo, su importancia resulta sustancial en los sistemas de producción que en ellos se desarrollan debido a su elevada fertilidad y capacidad de retención de agua.

Los suelos volcánicos en el mundo actualmente experimentan una fuerte presión por la expansión de la frontera agrícola, niveles preocupantes de metales pesados, remanentes de moléculas potencialmente tóxicas, dependencia de fertilizantes químicamente sintetizados, pérdida de la diversidad microbiológica, pérdida de los servicios ecosistémicos y, en definitiva, un completo desequilibrio de la salud de sus sistemas edáficos en sus dimensiones económicas, sociales y ambientales.

Por lo anterior, el eje central del manejo alternativo de los suelos volcánicos es la gestión sostenible de la fertilidad, dada su capacidad de inmovilización de nutrientes especialmente fosfatos y bajas concentraciones de nitrógeno, donde el papel de los microorganismos benéficos es esencial para el aprovechamiento de los recursos del suelo y su sostenibilidad. La integración de prácticas de labranza de conservación de suelos junto con la aplicación de enmiendas edáficas como los compost enriquecidos con microorganismos solubilizadores de fósforo y fijadores de nitrógeno, la implementación y rotación de cultivos leguminosos, los abonos verdes y los biofertilizantes permiten reducir la dependencia de estos sistemas a recursos externos y complementariamente biorremediar suelos contaminados.

El manejo de los suelos volcánicos debe comprender además la integralidad entre las dinámicas de los sistemas de cultivo y la forma en cómo estos son fertilizados, este concepto de integralidad comprende la aplicación de los principios de las 4R de la fertilidad de los cultivos y consiste en la utilización de fuentes edáficas adecuadas en la cantidad, momento y lugar apropiados. Los resultados se expresan más allá de la sola consecución de altos rendimientos mediante ajustes de dosis, sino que también fortalecen la economía circular gracias a la optimización de otros recursos que en sistemas convencionales suelen ser considerados desperdicios o residuos.

Finalmente, la investigación en torno a la dinámica de la biogeoquímica de los suelos ándicos, sus sistemas productivos y una política sólida de transferencia de estas tecnologías a los agricultores resultan en extremo necesarios, para la gestión responsable, protección, conservación y resiliencia de estos suelos, garantizando a largo plazo la seguridad alimentaria con productos de alta calidad nutrimental y la salud del recurso suelo y sus ecosistemas para beneficio de las futuras generaciones en un mundo de constante cambio.

Referencias

1. Espinosa J, Moreno J, Bernal G. The Soils of Ecuador. Espinosa J, Moreno J, Bernal G, editors. Madison, United States: Springer International Publishing; 2018. 1–163 p.
2. FritzPatrick EA. Soils. Their Formation, Classification and Dsitribution. First Edition. United States: Longman Group Limited; 1980. 1–423 p.
3. Porta J, López-Acevedo M, Poch R. Introducción a la Edafología. Uso y protección de suelos. 2da. Edición. Madrid, España: Ediciones Mundi-Prensa; 2011. 1–508 p.
4. Barrios I. La edafologia: origen, desarrollo y conceptos. Cuad sec-Hist-Geogr [Internet]. 1985;(5):87–113. Available from: http://ojs.eusko-ikaskuntza.eus/index.php/vasconia/article/view/511/498
5. Porta J, López – Acevedo M, Poch R. El suelo: enfoques conceptuales. In: Edafología: uso y protección de suelos. Cuarta edi. Madrid, España: Mundi-Prensa; 2019. p. 21–3.
6. Sans FX. La diversidad de los agroecosistemas. Ecosistemas. 2007;16(1):44–9.
7. Gaybor A. Crisis agraria y diálogo de saberes. Siembra. 2014;1:8–12.
8. FAO. Propiedades Químicas | Portal de Suelos de la FAO | Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura [Internet]. Portal de Suelos de la FAO. 2020 [cited 2020 Aug 29]. Available from: http://www.fao.org/soils-portal/soil-survey/clasificacion-de-suelos/sistemas-numericos/propiedades-quimicas/es/
9. Altieri MA, Nicholls CI. Agroecology: a brief account of its origins and currents of thought in Latin America. Agroecology and Sustainable Food Systems. 2017;41(3–4).
10. Havlin JL, Beaton JD, Tisdale SL, Nelson WL. Soil fertility and fertilizers: An introduction to nutrient management. Vol. 515. Pearson Prentice Hall Upper Saddle River, NJ; 2014.
11. Jones Jr JB. Plant nutrition and soil fertility manual. CRC press; 2012.
12. Ferrera-Cerrato R. Microbiología Agrícola: Hongos, bacterias micro y macrofauna, control biológico y planta-microorganismo. 1ra ed. México: México Editorial Trillas; 2007.
13. Grageda-Cabrera OA, Díaz-Franco A, Peña-Cabriales JJ, Vera-Nuñez JA. Impacto de los biofertilizantes en la agricultura. Rev Mex De Cienc Agric. 2012;3(6):1261–74.
14. Cáceres E, Castro R, Alvarado S, Padilla W, Montes O. Use of Low Molecular Weight Organic Acids for Agricultural Improvement of Ecuadorian Volcanic Soils. Ind J Pure App Biosci [Internet]. 2020;8(4):1–13. Available from: http://ijpab.com/form/2020%20Volume%208,%20issue%204/IJPAB-2020-8-4-1-13.pdf
15. Pérez JP. Uso de los fertilizantes y su impacto en la producción agrícola. 2014;
16. Cotler H, Corona JA, Galeana-Pizaña JM, Cotler H, Corona JA, Galeana-Pizaña JM. Erosión de suelos y carencia alimentaria en México: una primera aproximación. Investigaciones geográficas. 2020 Apr 1;(101).
17. Castilla F. La elegida para conservar el suelo. RIA Revista de investigaciones agropecuarias. 2013;39:118–23.
18. Barrera AF, Álvarez-Herrera JG, Forero AF, Salamanca C, Pinzón LP. Determinación del Nitrógeno potencialmente mineralizable y la tasa de mineralización de nitrógeno en materiales orgánicos. Temas agrarios. 2012;17(1):32–43.
19. Bautista A, Etchevers J, del Castillo RF, Gutiérrez C. La calidad del suelo y sus indicadores. Ecosistemas. 2004;13(2):90–7.
20. Ghisolfi E. Contenidos de materia orgánica: relación con la fertilidad del suelo en siembra directa [Internet]. Eduvim – Editorial Universitaria Villa María; 2011. Available from: http://site.ebrary.com/lib/ufrosp/docDetail.action?docID=10552588
21. Cruz AB, Barra JE, del Castillo RF, Gutiérrez C. La calidad del suelo y sus indicadores. Revista Ecosistemas. 2004;13(2).
22. SGM. Causas, características e impactos [Internet]. Sistema Geográfico Mexicano, Riesgos Geológicos. 2017 [cited 2023 Jul 26]. Available from: https://www.sgm.gob.mx/Web/MuseoVirtual/Riesgos-geologicos/Causas-caracteristicas-e-impactos.html
23. de la Cruz S. Volcanes. Peligro y riesgo volcánico en México. 1ra Edición. Ramos V, editor. México: Instituto de Geofísica UNAM y Centro Nacional de Prevención de Desastres de México; 2013. 1–51 p.
24. Delmelle P, Opfergelt S, Cornelis JT, Ping CL. Volcanic Soils. In: The Encyclopedia of Volcanoes. Second Edition. USA: Academic Press; 2015. p. 1253–64.
25. Gardi C, Angelini M, Barceló S, Comerma J, Cruz Gaistardo C, Encina Rojas A, et al. Atlas de suelos de América Latina y El Caribe [Internet]. Luxemburg: Comisión Europea – Oficina de Publicaciones de la Unión Europea; 2014. 176. Available from: http://bookshop.europa.eu
26. Shoji S, Nanzyo M, Dahlgren RA. Volcanic ash soils: genesis, properties and utilization. Vol. 21. Elsevier; 1994.
27. USDA & NRCS. Claves para la Taxonomía de Suelos [Internet]. 12th ed. Ortiz-Solorio C, Gutiérrez-Castorena Ma del C, Gutiérrez-Castorena, editors. Vol. 1. Montecillos, México; 2014 [cited 2021 Aug 17]. 1–410 p. Available from: https://www.nrcs.usda.gov/Internet/FSE_DOCUMENTS/nrcs142p2_051546.pdf
28. Regalado CM, Muñoz R, Socorro AR, Hernández JM. ¿POR QUÉ LOS SUELOS VOLCÁNICOS NO SIGUEN LA ECUACIÓN DE TOPP? Actas de las V Jornadas sobre Investigación en la Zona no Saturada. 2001;1:75–82.
29. Espinosa J. Los suelos volcánicos del Ecuador. El paisaje volcánico de la Sierra Ecuatoriana Geomorfología, fenómenos volcánicos y recursos asociados. 1991;55–60.
30. FAO-Unesco. Mapa mundial de suelos. Italia; 1976.
31. Bautista Cruz A, Etchevers Barra J, Del Castillo RF, Gutiérrez C. La calidad del suelo y sus indicadores. Ecosistemas [Internet]. 2004;13(2):90–7. Available from: http://www.revistaecosistemas.net/articulo.asp?Id=149
32. Zebrozuski C, Quantin P, Trujillo G, Villamar MD. Memorias del III Simposio Internacional sobre Suelos volcánicos endurecidos. 1ra Edición. Quito, Ecuador: Unión Europea, ORSTOM, PUCE & UCE.; 1997. 1–506 p.
33. Espinosa J. Suelos volcánicos, dinámica del fosforo y producción de papa. In: Memorias del XVI congreso latinoamericano de la Ciencia del Suelo SCCS, Cartagena, Colombia. 2004.
34. Gutiérrez FAA, Gutiérrez FAA, Rincón LEC. Dinámica del ciclo del nitrógeno y fósforo en suelos. Rev Colomb Biotecnol [Internet]. 2012 Jan 1 [cited 2020 Jul 15];14(1):285–95. Available from: https://revistas.unal.edu.co/index.php/biotecnologia/article/view/32889
35. Espinosa J, Moreno J, Bernal G. The Soils of Ecuador. 1st ed. Espinosa J, Moreno J, Bernal G, editors. Vol. 1. Quito, Ecuador: Springer International Publishing; 2018. 1–164 p.
36. Mckay AA. Coordinación educativa y cultural centroamericana. Geografía de la Región Centroamericana.
37. Yarza de De la Torre E. Los volcanes del Sistema Volcánico Transversal. Investigaciones Geográficas, Boletín del Instituto de Geografía de la Universidad Nacional Autónoma de México. 2003;50:220–34.
38. Torres C, Gutiérrez Ma del C, Ortiz C, Gutiérrez E. Manejo agronómico de los Vertisoles en México: una revisión. Terra Latinoamericana . 2016;34:457–66.
39. Neyra Jáuregui JA. Guía de las altas montañas de México y una de Guatemala. 2012.
40. Montaño NM, Navarro M del C, Patricio IC, Chimal E, Miguel de la Cruz J. El suelo y su multifuncionalidad: ¿qué ocurre ahí abajo? CIENCIA ergo sum. 2018 Dec;25(3):1–10.
41. SEMARNAT. Informe de la situación del medio ambiente en México: compendio de estadísticas ambientales indicadores clave y de desempeño ambiental. Edición 2012. Tlalpan, México D. F. : Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales; 2013.
42. Cejudo-Ruíz R, Bautista F, Quintana P, Delgado-Carranza M, Aguilar D, Goguitchaichvili A, et al. Correlación entre elementos potencialmente tóxicos y propiedades magnéticas en suelos de la Ciudad de México para la identificación de sitios contaminados: definición de umbrales magnéticos. Revista Mexicana de Ciencias Geológicas. 2015;32(1):50–61.
43. La cordillera volcanica central (costa rica) sus peligros potenciales y prevenciones.
44. Liberia G, Cruz S, Tilarán C, Upala A, Carlos S, Ruiz A, et al. uBICACIÓN Estos suelos los podemos encontrar en.
45. Rica Alvarado C. Agronomía Costarricense. Agronomía Costarricense [Internet]. 2014;38(1):75–106. Available from: www.cia.ucr.ac.cr
46. Elizondo-Salazar J. Requerimientos de energía par terneras de lechería. Agronomía Mesoamericana [Internet]. 2013 [cited 2022 Nov 19];24(1):209–14. Available from: https://www.scielo.sa.cr/pdf/am/v24n1/a20v24n1.pdf
47. Salazar M, Cabalceta G, Alvarado A, Segura M, Castillo Á. Nota técnica EFECTO DE LA ADICIÓN DE CAL A PLANTACIONES DE JAÚL (Alnus acuminata) EN ANDISOLES DE LA CUENCA ALTA DEL RÍO VIRILLA, COSTA RICA [Internet]. Available from: www.mag.go.cr/revagr/index.htmlwww.cia.ucr.ac.cr
48. Henríquez C. SORCIÓN Y DESORCIÓN DE FÓSFORO EN UN ANDISOL DE COSTA RICA DEDICADO AL CULTIVO DEL CAFÉ, CAÑA DE AZÚCAR Y BOSQUE [Internet]. Available from: www.mag.go.cr/revagr/inicio.htmwww.cia.ucr.ac.cr
49. De J, Acuminata A, En ), De A, Cuenca LA, Río Virilla D, et al. RESPUESTA A LA FERTILIZACIÓN CON P EN PLANTACIONES [Internet]. Available from: www.mag.go.cr/rev_agr/inicio.htmwww.cia.ucr.ac.cr
50. Pérez O, Hernández F, Azañon V, Garcia C, Ramírez C, Cifuentes V, et al. DE BAJA PRODUCTIVIDAD DE LA ZONA CAÑERA DE GUATEMALA*.
51. Soto G, García L, Munguía R, Haggar J, De Melo E, Barrios M, et al. Impact of conventional and organic coffee agroforestry systems on soil characteristics in an Andisol in Masatepe, Nicaragua and an Ultisol in Turrialba, Costa Rica.
52. Rica Molina C. Agronomía Costarricense. Available from: http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=43626203
53. Herrera R, Collantes R, Caballero M, Pittí J. Caracterización de fincas hortícolas en Cerro Punta, Chiriquí, Panamá. Revista de Investigaciones Altoandinas – Journal of High Andean Research [Internet]. 2021 Oct 31;23(4):200–9. Available from: https://huajsapata.unap.edu.pe/index.php/ria/article/view/329
54. Restauracion_de_suelos_volcanicos.
55. Moreno J, Yerovi F, Herrera M, Sánchez D, Espinosa J. Soils from the ecuadorian highlands. Espinosa J, Moreno J, Bernal G, editors. Sois of Ecuador. Springer; 2016.
56. Cruzatty LCG, Vollmann JES. Caracterización de suelos a lo largo de un gradiente altitudinal en Ecuador. Revista Brasileira de Ciencias Agrarias. 2012 Jul;7(3):456–64.
57. Bachmann J, Goebel MO, Krueger J, Fleige H, Woche SK, Dörner J, et al. Aggregate stability of south Chilean volcanic ash soils–A combined XPS, contact angle, and surface charge analysis. Geoderma. 2020;361:114022.
58. Palacios-Orejuela IF, Ushiña-Huera DP, Carrera-Villacrés DV. Identificación de Cangahuas para su recuperación mediante estudio multicriterio y constatación in situ en comunas del volcán Ilaló. Congreso de Ciencia y Tecnología ESPE. 2018 Jun 23;13(1):9–12.
59. Hidrobo J, Alvarado S. Desarrollo y validación de un paquete tecnológico para la habilitación agrícola de suelos volcánicos endurecidos andinos (CANGAHUAS). [Internet]. Unidad de Proyectos Avanzados. Quito, Ecuador; 2022 [cited 2022 Jan 29]. Available from: https://www.uce.edu.ec/web/di
60. Zunino H, Borie F, Tosso J. Materia orgánica y procesos biológicos en suelos alofánicos. Suelos volcánicos de Chile Instituto de Investigaciones Agropecuarias, Santiago, Chile. 1985;434–90.
61. Luzio W. Suelos de Chile. Universidad de Chile, editor. Santiago, Chile: Maval; 2010. 1–364 p.
62. Instituto de Asuntos Públicos. Suelos. In: Universidad de Chile, editor. Informe País Estado del Medio Ambiente en Chile. Santiago, Chile: IPA; 2018. p. 274–318.
63. Gómez MI, Barrett CB, Raney T, Pinstrup-Andersen P, Meerman J, Croppenstedt A, et al. Post-green revolution food systems and the triple burden of malnutrition. Food Policy. 2013;42:129–38.
64. Matus F, Rumpel C, Neculman R, Panichini M, Mora M. Soil carbon storage and stabilisation in andic soils: A review. Catena (Amst). 2014;120:102–10.
65. Espinosa J, Mite F, Alvarado Ochoa S, Moreno Izquierdo J. Suelos Ecuador – Características, Uso y Manejo. In 2022. p. 325–86.
66. Rica Alvarado C. LA SATURACIÓN DE ACIDEZ Y EL ENCALADO SOBRE EL CRECIMIENTO DE LA TECA (Tectona grandis L.f.) EN SUELOS ÁCIDOS DE COSTA RICA. Available from: http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=43628108
67. Maróti G, Kondorosi E. Nitrogen-fixing Rhizobium-legume symbiosis: are polyploidy and host peptide-governed symbiont differentiation general principles of endosymbiosis? Front Microbiol. 2014 Jun 30;5.
68. Lema JGM. Evaluación del rendimiento de fréjol (Phaseolusvulgaris L.) INIAP 484 Centenario, en siembra directa bajo fertilización química, orgánica más Rhizobiumsp. Quito: UCE; 2018.
69. Segovia L, Young JPW, Martinez-Romero E. Reclassification of American Rhizobium leguminosarum biovar phaseoli type I strains as Rhizobium etli sp. nov. Int J Syst Bacteriol [Internet]. 1993;43(2):374–7. Available from: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/8494746/
70. Somasegaran P, Hoben HJ. Methods in legume-Rhizobium technology. University of Hawaii NifTAL Project and MIRCEN, Department of Agronomy and …; 1985.
71. Wang ET, Romero JM, Lara IL. Rhizobium y su destacada simbiosis con plantas [Internet]. Microbios.(Eds. E. Martínez Romero y JC Martínez Romero). Centro de Investigaciones sobre Fijación de Nitrógeno. Universidad Nacional Autónoma de México, México. 2001. Available from: http://www.biblioweb.tic.unam.mx/libros/microbios/Cap8/
72. Cano MA. Interacción de microorganismos benéficos en plantas: Micorrizas, Trichoderma spp. y Pseudomonas spp. una revisión. 2011; Available from: https://revistas.udca.edu.co/index.php/ruadc/article/view/771
73. Liriano R, Núñez B, Hernández L, Arrieta A. Evaluación de microorganismos eficientes y Trichoderma harzianum en la producción de posturas de cebolla (Allium cepa L.) [Internet]. 2015. Available from: http://cagricola.uclv.edu.cu/descargas/pdf/V42-Numero_2/cag04215.pdf
74. Jara A, Beltrán J. Evaluación de Trichoderma harzianum como propuesta alternativa al uso de sustancias químicas sintéticas para el control de Botrytis sp. en el cultivo de rosas (Rosa sp.) variedad aubade en la finca florícola Valle Verde. Cayambe 2012 [Internet]. [Quito, Ecuador]: Universidad Politécnica Salesiana | Ingeniería Agropecuaria; 2014 [cited 2021 Sep 23]. Available from: https://dspace.ups.edu.ec/bitstream/123456789/7513/1/UPS-YT00226.pdf
75. Baker C, Saxton K, Ritchie W, Chamen WCT, Reicosky DC, Ribeiro MFS, et al. Siembra con labranza cero en agricultura de conservación. 2da ed. Baker CJ, Saxton KE, editors. Vol. 1. Zaragoza, España : Food and Agriculture Organization of the United Nations y Editorial ACRIBIA, S.A.; 2009. 1–403 p.
76. Mora Gutiérrez M, Ordaz Ch v., Castellanos JZ, Aguilar Santelises A, Gavi F, Volke H. Physical Properties of a Vertisol Affected by Tillage Systems after Four Years of Management. Tierra Latinoamerica. 2001;19(1):67–74.
77. González L. Labranza de conservación una alternativa para aumentar la producción y productividad del agro mexicano. Vol. 222, FIRA Boletín Informativo. México; 1990.
78. Mori B. Comparativo de seis cultivares de vainita (Phaseolus vulgaris L.) bajo condiciones de La Molina [Internet]. [Lima, Perú]; 2017 [cited 2021 May 10]. Available from: http://repositorio.lamolina.edu.pe/bitstream/handle/UNALM/3063/F01-M675-T.pdf?sequence=1&isAllowed=y
79. Ramos LR, Navas E. Determinación de las principales plagas y enfermedades del cultivo de vainita ((Phaseolus vulgaris L.), en el barrio de Santa Rosa, cantón Urcuquí, provincia de Imbabura [Internet]. [Espejo, El Ángel, Carchi]; 2018 [cited 2021 May 23]. Available from: http://dspace.utb.edu.ec/bitstream/handle/49000/4351/E-UTB-FACIAG-ING%20AGRON-000105.pdf?sequence=1&isAllowed=y
80. Muñoz J, Oleschko K, Velásquez M, Velásquez J, Martínez M, Figueroa B. Propiedades físicas de un Andosol Mólico bajo labranza de conservación. Rev Mex De Cienc Agric. 2011;Pub. Esp.(1):151–62.
81. Cáceres E, Castro R, Colinas M, Juárez M, Almaraz J, Ramírez L, et al. Edaphic source and tillage systems on yield and nutritional quality of green bean in Ecuadorian volcanic soils. Bioscience Research. 2021 Dec;18(4):3132–42.
82. Rojas LA. La labranza mínima como práctica de producción sostenible en granos básicos. Agronomía mesoamericana. 2001;12(2):209–12.
83. Rodríguez LLG. Labranza de conservación: una alternativa para aumentar la producción y productividad del agro mexicano. 1990.
84. Novoa V. Prácticas de conservación de suelos. En Curso de Conservación y Manejo de Suelos y Aguas [Internet]. 1986. p. 1–8. Available from: https://repositorio.iniap.gob.ec/bitstream/41000/2871/1/iniapscI2557pr.pdf
85. Abanto-Rodríguez C, Mori M, Panduro M, Castro E, Dávila E, de Oliveira E. Uso de biofertilizantes en el desarrollo vegetativo y productivo de plantas de camu-camu en Ucayali, Perú. Revista Ceres [Internet]. 2019 Jun 6 [cited 2021 Nov 29];66(2):108–16. Available from: http://www.scielo.br/j/rceres/a/3RT5jXWrDb79XzDCs3rWTjh/?format=html&lang=es
86. López-Dávila E, Gil Z, Henderson D. Uso de efluente de planta de biogás y microorganismos eficientes como biofertilizantes en plantas de cebolla ( Allium cepa L., cv. ‘Caribe -71’). Afr J Agric Res. 2017;7(45):5980–5.
87. Liriano R, Núñez B, Hernández L, Arrieta A. Evaluación de microorganismos eficientes y Trichoderma harzianum en la producción de posturas de cebolla (Allium cepa L.) [Internet]. 2015 [cited 2021 Nov 29]. Available from: http://cagricola.uclv.edu.cu/descargas/pdf/V42-Numero_2/cag04215.pdf
88. Bárbara D, Liriano R, Sianeh G, Pérez Y, Placeres I. Respuesta de Daucus carota, L. a la aplicación de microorganismos nativos en condiciones de organopónico. 2017 [cited 2021 Nov 29];44(2):29–35. Available from: http://cagricola.uclv.edu.cu
89. Calero A, Quintero E, Pérez Y, Olivera D, Peña K, Castro I, et al. Evaluation of efficient microorganisms in the tomato seedling production (Solanum lycopersicum L.) [Internet]. 2019 [cited 2021 Nov 29]. Available from: https://revistas.udenar.edu.co/index.php/rfacia/article/view/4699/5409
90. Dubey A, Malla MA, Khan F, Chowdhary K, Yadav S, Kumar A, et al. Soil microbiome: a key player for conservation of soil health under changing climate. Biodivers Conserv. 2019 Jul 4;28(8–9).
91. Zheng Q, Hu Y, Zhang S, Noll L, Böckle T, Dietrich M, et al. Soil multifunctionality is affected by the soil environment and by microbial community composition and diversity. Soil Biol Biochem. 2019 Sep;136.
92. Tian Q, Taniguchi T, Shi WY, Li G, Yamanaka N, Du S. Land-use types and soil chemical properties influence soil microbial communities in the semiarid Loess Plateau region in China. Sci Rep. 2017 May 28;7(1).
93. Li X, Jousset A, de Boer W, Carrión VJ, Zhang T, Wang X, et al. Legacy of land use history determines reprogramming of plant physiology by soil microbiome. ISME J. 2019 Mar 27;13(3).
94. Köberl M, Wagner P, Müller H, Matzer R, Unterfrauner H, Cernava T, et al. Unraveling the Complexity of Soil Microbiomes in a Large-Scale Study Subjected to Different Agricultural Management in Styria. Front Microbiol. 2020 May 25;11.
95. Zhang X, Chen Q, Han X. Soil Bacterial Communities Respond to Mowing and Nutrient Addition in a Steppe Ecosystem. PLoS One. 2013 Dec 31;8(12).
96. Fierer N. Embracing the unknown: disentangling the complexities of the soil microbiome. Nat Rev Microbiol. 2017 Oct 21;15(10).
97. Backer R, Rokem JS, Ilangumaran G, Lamont J, Praslickova D, Ricci E, et al. Plant Growth-Promoting Rhizobacteria: Context, Mechanisms of Action, and Roadmap to Commercialization of Biostimulants for Sustainable Agriculture. Front Plant Sci. 2018 Oct 23;9:1–17.
98. Espinoza J. Fijación de fósforo en suelos derivados de ceniza volcánica. Quito, Ecuador: INFOBOS;
99. Zúñiga F, Buenaño M, Risco D. Caracterización física y química de suelos de origen volcánico con actividad agrícola, próximos al volcán Tungurahua. Revista Ecuatoriana de Investigaciones Agropecuarias. 2016;(1):5–10.
100. Ramos-Hernández S, Flores-Román D. Comparación de dos fuentes fosfatadas en suelos volcánicos cultivados con café del soconusco, Chiapas, México. Agrociencia. 2008;42(4):391–8.
101. Patiño-Torres C, Sanclemente-Reyes O. Los microorganismos solubilizadores de fósforo (MSF): una alternativa biotecnológica para una agricultura sostenible. Entramado. 2014;10(2):288–97.
102. Rawat P, Das S, Shankhdhar D, Shankhdhar SC. Phosphate-Solubilizing Microorganisms: Mechanism and Their Role in Phosphate Solubilization and Uptake. J Soil Sci Plant Nutr. 2021 Mar 30;21(1):49–68.
103. Silva L, Pereira M, Carvalho A, Buttrós V, Pasqual M, Dória J. Phosphorus-Solubilizing Microorganisms: A Key to Sustainable Agriculture. Agriculture. 2023;13(2):462.
104. Babalola O, Glick B. The use of microbial inoculants in African agriculture: current practice and future prospects. J Food Agric Environ. 2012;10(3 & 4):540–9.
105. Alori ET, Glick BR, Babalola OO. Microbial Phosphorus Solubilization and Its Potential for Use in Sustainable Agriculture. Front Microbiol. 2017 Jun 2;8.
106. Srinivasan R, Yandigeri MS, Kashyap S, Alagawadi AR. Effect of salt on survival and P-solubilization potential of phosphate solubilizing microorganisms from salt affected soils. Saudi J Biol Sci. 2012 Oct;19(4):427–34.
107. Tajini F, Trabelsi M, Drevon JJ. Combined inoculation with Glomus intraradices and Rhizobium tropici CIAT899 increases phosphorus use efficiency for symbiotic nitrogen fixation in common bean (Phaseolus vulgaris L.). Saudi J Biol Sci. 2012 Apr;19(2):157–63.
108. Jorquera MA, Hernández MT, Rengel Z, Marschner P, de la Luz Mora M. Isolation of culturable phosphobacteria with both phytate-mineralization and phosphate-solubilization activity from the rhizosphere of plants grown in a volcanic soil. Biol Fertil Soils. 2008 Sep 7;44(8):1025–34.
109. Delfim J, Schoebitz M, Paulino L, Hirzel J, Zagal E. Phosphorus Availability in Wheat, in Volcanic Soils Inoculated with Phosphate-Solubilizing Bacillus thuringiensis. Sustainability. 2018 Jan 11;10(2):144.
110. Morales A, Alvear M, Valenzuela E, Rubio R, Borie F. Effect of inoculation withPenicillium albidum, a phosphate-solubilizing fungus, on the growth ofTrifolium pratense cropped in a volcanic soil. J Basic Microbiol. 2007 Jun;47(3):275–80.
111. Pankievicz VCS, Irving TB, Maia LGS, Ané JM. Are we there yet? The long walk towards the development of efficient symbiotic associations between nitrogen-fixing bacteria and non-leguminous crops. BMC Biol. 2019 Dec 3;17(1).
112. Mahmud K, Makaju S, Ibrahim R, Missaoui A. Current Progress in Nitrogen Fixing Plants and Microbiome Research. Plants. 2020 Jan 13;9(1):1–17.
113. Cherkasov N, Ibhadon AO, Fitzpatrick P. A review of the existing and alternative methods for greener nitrogen fixation. Chemical Engineering and Processing: Process Intensification. 2015 Apr;90.
114. Zhang X, Fang Q, Zhang T, Ma W, Velthof GL, Hou Y, et al. Benefits and trade‐offs of replacing synthetic fertilizers by animal manures in crop production in China: A meta‐analysis. Glob Chang Biol. 2020 Feb 26;26(2).
115. Kuypers MMM, Marchant HK, Kartal B. The microbial nitrogen-cycling network. Nat Rev Microbiol. 2018 May 5;16(5).
116. Peng T, Xu Y, Zhang Y. Comparative genomics of molybdenum utilization in prokaryotes and eukaryotes. BMC Genomics. 2018 Dec 19;19(1).
117. Hoffman BM, Lukoyanov D, Yang ZY, Dean DR, Seefeldt LC. Mechanism of Nitrogen Fixation by Nitrogenase: The Next Stage. Chem Rev. 2014 Apr 23;114(8).
118. Lei S, Pulakat L, Gavini N. Activation of vanadium nitrogenase expression in Azotobacter vinelandii DJ54 revertant in the presence of molybdenum. FEBS Lett. 2000 Sep 29;482(1–2).
119. Zehr JP, Jenkins BD, Short SM, Steward GF. Nitrogenase gene diversity and microbial community structure: a cross-system comparison. Environ Microbiol. 2003 Jul;5(7).
120. Darnajoux R, Magain N, Renaudin M, Lutzoni F, Bellenger JP, Zhang X. Molybdenum threshold for ecosystem scale alternative vanadium nitrogenase activity in boreal forests. Proceedings of the National Academy of Sciences. 2019 Dec 3;116(49).
121. Kneip C, Lockhart P, Voß C, Maier UG. Nitrogen fixation in eukaryotes – New models for symbiosis. BMC Evol Biol. 2007;7(1):1–12.
122. Boyd ES, Peters JW. New insights into the evolutionary history of biological nitrogen fixation. Front Microbiol. 2013;4.
123. Gupta VVSR, Zhang B, Penton CR, Yu J, Tiedje JM. Diazotroph Diversity and Nitrogen Fixation in Summer Active Perennial Grasses in a Mediterranean Region Agricultural Soil. Front Mol Biosci. 2019 Nov 5;6.
124. Nag P, Shriti S, Das S. Microbiological strategies for enhancing biological nitrogen fixation in nonlegumes. J Appl Microbiol. 2020 Aug;129(2).
125. Masson-Boivin C, Giraud E, Perret X, Batut J. Establishing nitrogen-fixing symbiosis with legumes: how many rhizobium recipes? Trends Microbiol. 2009 Oct;17(10).
126. Mus F, Crook MB, Garcia K, Garcia Costas A, Geddes BA, Kouri ED, et al. Symbiotic Nitrogen Fixation and the Challenges to Its Extension to Nonlegumes. Appl Environ Microbiol. 2016 Jul 1;82(13).
127. Lindström K, Mousavi SA. Effectiveness of nitrogen fixation in rhizobia. Microb Biotechnol. 2020 Sep 4;13(5).
128. Shamseldin A, Abdelkhalek A, Sadowsky MJ. Recent changes to the classification of symbiotic, nitrogen-fixing, legume-associating bacteria: a review. Symbiosis. 2017 Feb 1;71(2):91–109.
129. Jaiswal SK, Mohammed M, Ibny FYI, Dakora FD. Rhizobia as a Source of Plant Growth-Promoting Molecules: Potential Applications and Possible Operational Mechanisms. Front Sustain Food Syst. 2021 Jan 27;4(1):1–14.
130. Kuzmanović N, Biondi E, Overmann J, Puławska J, Verbarg S, Smalla K, et al. Revisiting the taxonomy of Allorhizobium vitis (i.e. Agrobacterium vitis) using genomics – emended description of All. vitis sensu stricto and description of Allorhizobium ampelinum sp. nov. bioRxiv [Internet]. 2020 Dec 21 [cited 2021 Nov 22];2020.12.19.423612. Available from: https://www.biorxiv.org/content/10.1101/2020.12.19.423612v1
131. Rivas R, Willems A, Palomo JL, García-Benavides P, Mateos PF, Martínez-Molina E, et al. Bradyrhizobium betae sp. nov., isolated from roots of Beta vulgaris affected by tumour-like deformations. Int J Syst Evol Microbiol [Internet]. 2004 Jul;54(4):1271–5. Available from: https://www.microbiologyresearch.org/content/journal/ijsem/10.1099/ijs.0.02971-0
132. Wang W, Zhu W. Soil retention of 15N in a simulated N deposition study: effects of live plant and soil organic matter content. Plant Soil. 2012;351(1–2):61–72.
133. Sylvia DM, Furhrmann JJ, Hartel PG, Zuberer DA. Principles and applications of soil microbiology. Upper Saddle River, Nueva Jersey: Prentice-Hall; 1999.
134. Dreyfus B, Garcia JL, Gillis M. Characterization of Azorhizobium caulinodans gen. nov., sp. nov., a stem-nodulating nitrogen-fixing bacterium isolated from Sesbania rostrata. Int J Syst Bacteriol [Internet]. 1988 Jan;38(1):89–98. Available from: https://www.microbiologyresearch.org/content/journal/ijsem/10.1099/00207713-38-1-89
135. Rivas R, Willems A, Subba-Rao NS, Mateos PF, Dazzo FB, Kroppenstedt RM, et al. Description of Devosia neptuniae sp. nov. that nodulates and fixes nitrogen in symbiosis with Neptunia natans, an aquatic legume from India. Syst Appl Microbiol [Internet]. 2003;26(1):47–53. Available from: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/12747409/
136. Vandammel P, Goris J, Chen WM, de Vos P, Willems A. Burkholderia tuberum sp. nov. and Burkholderia phymatum sp. nov., nodulate the roots of tropical legumes. Syst Appl Microbiol [Internet]. 2002;25(4):507–12. Available from: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/12583710/
137. Vaneechoutte M, Kämpfer P, de Baere T, Falsen E, Verschraegen G. Wautersia gen. nov., a novel genus accommodating the phylogenetic lineage including Ralstonia eutropha and related species, and proposal of Ralstonia [Pseudomonas] syzygii (Roberts et al. 1990) comb. nov. Int J Syst Evol Microbiol [Internet]. 2004 Mar;54(Pt 2):317–27. Available from: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/15023939/
138. Tao W, Martínez J, López I. Rhizobium y su destacada simbiosis con plantas. Martínez E, Martínez J, editors. Microbios. 2004;1.
139. Mousavi SA, Österman J, Wahlberg N, Nesme X, Lavire C, Vial L, et al. Phylogeny of the Rhizobium–Allorhizobium–Agrobacterium clade supports the delineation of Neorhizobium gen. nov. Syst Appl Microbiol. 2014 May;37(3):208–15.
140. Sy A, Giraud E, Jourand P, Garcia N, Willems A, De Lajudie P, et al. Methylotrophic Methylobacterium bacteria nodulate and fix nitrogen in symbiosis with legumes. J Bacteriol. 2001;183(1):214–20.
141. Garrity G. Bergey’s Manual® of Systematic Bacteriology: Volume 2: The Proteobacteria, Part B: The Gammaproteobacteria. Springer Science & Business Media; 2007.
142. de Lajudie P, Young P. International Committee on Systematics of Prokaryotes Subcommittee on the Taxonomy of Rhizobia and Agrobacteria Minutes of the closed meeting by videoconference, 17 July 2019 . Int J Syst Evol Microbiol [Internet]. 2020 [cited 2021 Nov 22];70:3563–71. Available from: DOI 10.1099/ijsem.0.004157
143. Young JM, Kuykendall LD, Martínez-Romero E, Kerr A, Sawada H. A revision of Rhizobium Frank 1889, with an emended description of the genus, and the inclusion of all species of Agrobacterium Conn 1942 and Allorhizobium undicola de Lajudie et al. 1998 as new combinations: Rhizobium radiobacter, R. rhizogenes, R. rubi, R. undicola and R. vitis. Int J Syst Evol Microbiol [Internet]. 2001;51(Pt 1):89–103. Available from: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/11211278/
144. Zakhia F, Lajudie P De. Modern bacterial taxonomy: techniques review–application to bacteria that nodulate leguminous plants (BNL). Can J Microbiol. 2006;52(3):169–81.
145. de Lajudie P, Young JPW. International committee on systematics of prokaryotes subcommittee on the taxonomy of rhizobia and agrobacteria minutes of the closed meeting by videoconference, 17 July 2019. Int J Syst Evol Microbiol. 2020 Apr;70(5):3563–71.
146. Ramírez-Puebla ST, Hernández MAR, Guerrero Ruiz G, Ormeño-Orrillo E, Martinez-Romero JC, Servín-Garcidueñas LE, et al. Nodule bacteria from the cultured legume Phaseolus dumosus (belonging to the Phaseolus vulgaris cross-inoculation group)with common tropici phenotypic characteristics and symbiovar but distinctive phylogenomic position and chromid. Syst Appl Microbiol. 2019;42(3):373–82.
147. Bernal G, Graham P. Diversity in the rhizobia associated with Phaseolus vulgaris L. in Ecuador, and comparisons with Mexican bean rhizobia. Can J Microbiol. 2001;47(6):526–34.
148. Schwember AR, Schulze J, del Pozo A, Cabeza RA. Regulation of Symbiotic Nitrogen Fixation in Legume Root Nodules. Plants. 2019 Sep 6;8(9).
149. Calvo García S. Bacterias simbióticas fijadoras de nitrógeno. CT. 2011;3:173–86.
150. Walker L, Lagunas B, Gifford ML. Determinants of Host Range Specificity in Legume-Rhizobia Symbiosis. Front Microbiol. 2020 Nov 27;11.
151. Liu CW, Murray J. The Role of Flavonoids in Nodulation Host-Range Specificity: An Update. Plants. 2016;5(33):1–13.
152. Phour M, Sehrawat A, Sindhu SS, Glick BR. Interkingdom signaling in plant-rhizomicrobiome interactions for sustainable agriculture. Microbiol Res. 2020;241.
153. Wang Q, Liu J, Zhu H. Genetic and Molecular Mechanisms Underlying Symbiotic Specificity in Legume-Rhizobium Interactions. Front Plant Sci. 2018 Mar 9;9.
154. Gough C. Rhizobium Symbiosis: Insight into Nod Factor Receptors. Current Biology. 2003;13(24):973–5.
155. Poole P, Ramachandran V, Terpolilli J. Rhizobia: from saprophytes to endosymbionts. Nat Rev Microbiol. 2018 May 30;16(5).
156. Egelhoff TT, Long SR. Rhizobium meliloti nodulation genes: identification of nodDABC gene products, purification of nodA protein, and expression of nodA in Rhizobium meliloti. J Bacteriol. 1985;164(2):591–9.
157. Giller KE, Cadisch G. Future benefits from biological nitrogen fixation: An ecological approach to agriculture. Plant Soil. 1995;174:255–77.
158. Herridge DF. Chapter 4: Inoculation Technology for Legumes. In: M.J. Dilworth et al., editor. Nitrogen-fixing Leguminous Symbioses. Australia: Springer Science+Business Media B.V,; 2008. p. 77–115.
159. Ta TC, Faris MA. Effects of environmental conditions on the fixation and transfer of nitrogen from alfalfa to associated timothy. Plant Soil. 1988;107:25–30.
160. Khan D, Peoples MB, Herridge DF. 3 NSW Agriculture, Tamworth Centre for Crop Improvement. Plant Soil. 2002;245(4):327–34.
161. Mayer J, Buegger F, Steen Jensen E, Schloter M, Heß J. Estimating N rhizodeposition of grain legumes using a 15 N in situ stem labelling method. Soil Biol Biochem. 2003;35:21–8.
162. van Sambeek JW, Garrett HE. Ground cover management in walnut and other hardwood plantings. In: Michler CH, Pijut PM, van Sambeek JW, Coggeshall MV, Seifert J, Woeste K, et al., editors. Proceedings of the 6th Walnut Council Research Symposium. Lafayette: U.S. Department of Agriculture, Forest Service, North Central Research Station; 2004. p. 188-.
163. Adhikari L, Missaoui AM. Nodulation response to molybdenum supplementation in alfalfa and its correlation with root and shoot growth in low pH soil. J Plant Nutr. 2017 Oct 5;40(16):1–39.
164. Heichel GH, Barnes DK, Vance CP. Nitrogen Fixation of Alfalfa in the Seeding Year. Crop Sci. 1981;21(2):330–5.
165. Stajković O, Delić D, Jošić D, Kuzmanović Đ, Rasulić N, Knežević-Vukčević J. Improvement of common bean growth by co-inoculation with Rhizobium and plant growth-promoting bacteria. Rom Biotechnol Lett. 2011;16(1):5919–26.
166. Zúñiga A, Poupin MJ, Donoso R, Ledger T, Guiliani N, Gutiérrez RA, et al. Quorum sensing and indole-3-acetic acid degradation play a role in colonization and plant growth promotion of arabidopsis thaliana by burkholderia phytofirmans PsJN. Molecular Plant-Microbe Interactions. 2013 May;26(5):546–53.
167. Gauthier-Coles C, White RG, Mathesius U. Nodulating legumes are distinguished by a sensitivity to cytokinin in the root cortex leading to pseudonodule development. Front Plant Sci. 2019 Jan 8;9:1–14.
168. Foo E, McAdam EL, Weller JL, Reid JB. Interactions between ethylene, gibberellins, and brassinosteroids in the development of rhizobial and mycorrhizal symbioses of pea. J Exp Bot. 2016 Apr 1;67(8):2413–24.
169. McGuiness PN, Reid JB, Foo E. The role of gibberellins and brassinosteroids in nodulation and arbuscular mycorrhizal associations. Vol. 10, Frontiers in Plant Science. Frontiers Media S.A.; 2019. p. 1–7.
170. Crews TE, Peoples MB. Legume versus fertilizer sources of nitrogen: Ecological tradeoffs and human needs. Agric Ecosyst Environ. 2004 May;102(3):279–97.
171. Villena J. Efecto de la aplicación de lodos de una planta de tratamiento de aguas residuales en el proceso de biorremediación de un suelo contaminado por combustible diésel [Internet] [Tesis de grado]. [Chile]: Universidad Científica del Sur; 2019 [cited 2023 Nov 23]. Available from: https://hdl.handle.net/20.500.12805/827
172. Beltrán-Pineda ME, Gómez-Rodríguez AM. Biorremediación de metales pesados cadmio (Cd), cromo (Cr) y mercurio (Hg), mecanismos bioquímicos e ingeniería genética: una revisión. Revista Facultad de Ciencias Básicas [Internet]. 2016 Jul 25 [cited 2021 Nov 29];12(2):172–97. Available from: https://revistas.unimilitar.edu.co/index.php/rfcb/article/view/2027
173. Alarcón A, Ferrera-Cerrato R. Biorremediación de suelos y aguas contaminadas con compuestos orgánicos e inorgánicos. 1ra Edición. Vol. No. 631.417 A321b. México DF, México: Trillas; 2016.
174. Nieves Y, Parra N, Villanueva S, Henríquez M. Tech note: bioremediation, enemy of cadmium. 2019 Apr 1;
175. Martínez-Alba G, Gutiérrez-Ruíz M, Martínez-Campos R, Villalobos-Pietrini R, Arteaga-Reyes Tizbe. Concentración total y geodisponible de elementos potencialmente tóxicos en suelos volcánicos con uso agrícola del Nevado de Toluca, México. Revista internacional de contaminación ambiental. 2015;31(2):113–25.
176. Goncalves AC, Nacke H, Schwantes D, Coelho GF. Heavy Metal Contamination in Brazilian Agricultural Soils due to Application of Fertilizers. In: Environmental Risk Assessment of Soil Contamination. 2014.
177. Lugo L. Interpretación conceptual del estado actual de la biorremediación realizada por microorganismos sobre hidrocarburos aromáticos policíclicos derivados del petróleo [Maestría en Desarrollo Sostenible y Medio Ambiente]. [Manizales, Colombia]: Universidad de Manizales; 2017.
178. Franchi E, Agazzi G, Rolli E, Borin S, Marasco R, Chiaberge S, et al. Exploiting Hydrocarbon-Degrading Indigenous Bacteria for Bioremediation and Phytoremediation of a Multicontaminated Soil. Chem Eng Technol. 2016;39(9).
179. Pineda MEB, Rodríguez AMG. Metales pesados (Cd, Cr y Hg): su impacto en el ambiente y posibles estrategias biotecnológicas para su remediación. I3+. 2015;2(2).
180. Alkorta I, Garbisu C, Alkorta I. Basic concepts on heavy metal soil bioremediation [Internet]. Vol. 3, The European Journal of Mineral Processing and Environmental Protection. 2003. Available from: https://www.researchgate.net/publication/266292146
181. Velasco J, Volke T. El composteo: una alternativa tecnológica para la biorremediación de suelos en México. Gaceta ecológica. 2003;(66):41–53.
182. Kumar V, Shahi SK, Singh S. Bioremediation: An Eco-sustainable Approach for Restoration of Contaminated Sites. In: Microbial Bioprospecting for Sustainable Development. Singapore: Springer Singapore; 2018. p. 115–36.
183. Sales da Silva IG, Gomes de Almeida FC, Padilha da Rocha e Silva NM, Casazza AA, Converti A, Sarubbo LA. Soil bioremediation: Overview of technologies and trends. Energies (Basel). 2020 Sep 1;13(18).
184. Tomei MC, Daugulis AJ. Ex Situ Bioremediation of Contaminated Soils: An Overview of Conventional and Innovative Technologies. Crit Rev Environ Sci Technol. 2013 Jan 5;43(20):2107–39.
185. Sayqal A, Ahmed OB. Advances in Heavy Metal Bioremediation: An Overview. Appl Bionics Biomech. 2021 Nov 11;2021:1–8.
186. Alkorta I, Epelde L, Garbisu C. Environmental parameters altered by climate change affect the activity of soil microorganisms involved in bioremediation. FEMS Microbiol Lett. 2017 Oct 16;364(19).
187. Ortiz E; Biorremediacion de suelos contaminados con hidrocarburos Item Type Journal Contribution [Internet]. 2023. Available from: http://hdl.handle.net/1834/3650
188. Elekes C. Eco-Technological Solutions for the Remediation of Polluted Soil and Heavy Metal Recovery. In: Hernández M, editor. Environmental Risk Assessment of Soil Contamination. 10: InTech; 2014. p. 309–39.
189. Hoque ME, Philip OJ. Biotechnological recovery of heavy metals from secondary sources—An overview. Materials Science and Engineering: C. 2011 Mar;31(2):57–66.
190. Esparza M, Jedlicki E, González C, Dopson M, Holmes DS. Effect of CO2 Concentration on Uptake and Assimilation of Inorganic Carbon in the Extreme Acidophile Acidithiobacillus ferrooxidans. Front Microbiol. 2019 Apr 4;10.
191. Gagliano AL, Tagliavia M, D’Alessandro W, Franzetti A, Parello F, Quatrini P. So close, so different: geothermal flux shapes divergent soil microbial communities at neighbouring sites. Geobiology. 2016 Mar;14(2):150–62.
192. Rusnam ., Gusmanizar N. Characterization of An Acrylamide-degrading Bacterium Isolated from Volcanic Soil. Journal of Environmental Bioremediation and Toxicology. 2022 Aug 5;5(1):32–7.
193. Delgado M, Zúñiga-Feest A, Almonacid L, Lambers H, Borie F. Cluster roots of Embothrium coccineum (Proteaceae) affect enzyme activities and phosphorus lability in rhizosphere soil. Plant Soil. 2015 Oct 10;395(1–2):189–200.
194. Cui Z, Zhang X, Yang H, Sun L. Bioremediation of heavy metal pollution utilizing composite microbial agent of Mucor circinelloides, Actinomucor sp. and Mortierella sp. J Environ Chem Eng. 2017 Aug;5(4):3616–21.
195. Schroeder R, Rodríguez V, Hernández R. Potencial de la biorremediación de suelo y agua impactados por petróleo en el trópico mexicano. Terra latinoamericana. 1999;17(9):159–64.
196. IPNI. Manual de Nutrición de Plantas 4R: Un Manual para Mejorar el Manejo de la Nutrición de plantas. Bruulsema TW, P.E.Fixen, Sulewski GD, editors. International Plant Nutrition Institute; 2013.
197. Cáceres E. Manejo alternativo y convencional sobre rendimiento, propiedades nutracéuticas y comportamiento poscosecha en cultivo sustentable de frijol ejotero. [Internet] [Tesis previo la obtención del grado de Doctor en Horticultura]. [Ecuador-México]: Universidad Autónoma Chapingo; 2020 [cited 2023 Nov 23]. Available from: https://repositorio.chapingo.edu.mx/server/api/core/bitstreams/18e43826-7b8a-49e9-a265-d526e2beb168/content