Los rizobios como microsimbiontes de leguminosas

Esta obra está bajo una Licencia Creative Commons Atribución-NoComercial 4.0 Internacional.

La taxonomía de estas bacterias está continuamente en un estado de cambio, en gran parte debido al rápido desarrollo de técnicas refinadas de biología molecular. El aislamiento y caracterización de bacterias nodulíferas de leguminosas nuevas, y a menudo diferentes, en una variedad de plantas hospedantes ha dado como resultado el nombramiento de muchas nuevas especies de rizobios. Aquí actualizamos la taxonomía de las bacterias nodulíferas de leguminosas y describimos rizobios recién identificados capaces de nodular leguminosas comestibles y árboles de leguminosas (Shamseldin et al., 2017b). 

La principal fuente de referencia sobre taxonomía de rizobios es el Subcomité de Taxonomía de Rizobios y Agrobacterias del Comité Internacional de Sistemática de Procariotas (de Lajudie & Young, 2020). Sin embargo, por fines académicos se ha hecho una amplia recopilación de autores que proponen diferentes categorías taxonómicas para los rizobios. La taxonomía actual de los rizobios está basada en un conjunto de características morfológicas, fisiológicas, bioquímicas, genéticas y de filogenia, tomando así un enfoque polifásico el cual es confiable y natural (Spaink, 2000).

El sistema de fijación biológica de nitrógeno (FBN) se restringe de forma especial a la relación simbiótica entre leguminosas y bacterias conocidas como “rizobios” (Mus et al., 2016), este término generaliza a las bacterias de los filos α y β-proteobacteria que son capaces de formar nódulos de raíz en sus hospederos (Ferrera-Cerrato, 2007; Lindström & Mousavi, 2020; Shamseldin et al., 2017b), este grupo de bacterias comprende 18 géneros de las familias Rhizobiacea (Rhizobium, Ensifer, Allorhizobium, Pararhizobium, Neorhizobium, Shinella), Phyllobacteriacea (Mesorhizobium, Aminobacter, Phylobacterium), Brucelaceae (Ochrobactrum), Methylobacteriaceae (Methylobacterium, Microvirga) Bradyrhizobiaceae (Bradyrhizobium), Xanthobacteraceae (Azorhizobium), Hyphomicrobiaceae (Devosia) y Burkholderiaceae (Paraburkholderia, Cupriavidus, Trinickia) (Dreyfus et al., 1988; Garrity, 2007; Jaiswal et al., 2021; Kuzmanović et al., 2020; Lindström & Mousavi, 2020; Mousavi et al., 2014; Rivas et al., 2003, 2004; Sy et al., 2001; Sylvia et al., 1999; Tao et al., 2004; Vandammel et al., 2002; Vaneechoutte et al., 2004; Wang & Zhu, 2012).

Otros autores presentan la taxonomía de este grupo según se detalla a continuación:

Las bacterias que forman nódulos en diferentes géneros y especies de leguminosas según son (Ferrera-Cerrato, 2007; Sylvia et al., 1999):

Rhizobium

• R. leguminosarum; con tres biovars:
  • trifolii (Trifolium, tréboles)
  • viciae (Pisum, guisantes; Vicia, habas de campo; Lathyrus y Lens)
  • phaseoli (Phaseolus, frijol)
• R. loti (Lotus, trébol)
• R. tropici (Phaseolus, frijol; Leucaena, Ipil-Ipil, y Macroptilium)
• R. etli (Phaseolus)
• R. galegae (Galega, Leucaena)
• R. huakuii (Astragalus)
• R. ciceri (Cicer)
• R. mediterraneum (Cicer)

Sinorhizobium

• S. meliloti (Melilotus, trébol dulce; Medicago sativa, alfalfa; y Trigonella, alholva)
• S. fredii (Glycine)
• S. saheli (Sesbania)
• S. teranga (Sesbania, acacia)

Bradyrhizobium

• B. japonicum (Glycine, soya)
• B. elkanii (Glycine)
• B. liaoningense (Glycine)

Azorhizobium

• A. caulinodans (Sesbania)

Actualmente las nuevas técnicas de identificación, caracterización taxonómica y secuenciación han permitido determinar un mapa filogenético mucho más amplio de simbiontes de raíz como lo recogen en su estudio (Shamseldin et al., 2017b):

Género Rhizobium
Especies	Hospedero o Ecología	Referencia (Tomado de (Shamseldin et al., 2017b))
Rhizobium leguminosarum Rhizobium trifolii	Diferente hospedero Trébol	Frank 1889
Rhizobium lupine	Lupinus	Eckhardt et al. 1931
Rhizobium japonicum	Soya	Jordan 1982
Rhizobium loti	Lotus corniculatus	Jarvis et al. 1982
Rhizobium fredii	Glycine max	Scholla and Elkan 1984
Rhizobium galegae	Galega orientalis	Lindstrom 1989
Rhizobium leg. bv. phaseoli	Phaseolus vulgaris	Segovia et al. 1991
Rhizobium tropici	Phaseolus vulgaris	Martinez-Romero et al. 1991
Rhizobium huakuii	Astragalus sinucus	Chen et al. 1991
Rhizobium etli	Phaseolus vulgaris	Segovia et al. 1993
Rhizobium cireri	Garbanzo	Nour et al. 1994b
Rhizobium tianshanense	Aislado del suelo salino del desierto	Chen et al. 1995
Rhizobium mediterrraneum	Garbanzo	Nour et al. 1995
Rhizobium gallicum Rhizobium giardinii	Phaseolus vulgaris Phaseolus vulgaris	Amarger et al. 1997
Rhizobium hainanense	Legumbres tropicales	Chen et al. 1997
Rhizobium huautlense	Sesbania herbacea	Wang et al. 1998
Rhizobium mongolense	Medicago ruthenica	Van Berkum et al. 1998
Rhizobium etli bv. mimosa	Mimosa affinis	Wang et al. 1999a
Rhizobium yanglingense	Aislado de suelo (NS)	Tan et al. 2001
Rhizobium radiobacter Rhizobium rhizogenes Rhizobium rubi Rhizobium undicola Rhizobium vitis	Patógeno para humanos (NS)	Young et al. 2001
Rhizobium indigoferae	Indigofera spp.	Wei et al. 2002
Rhizobium sullae	Hedysarum coronarium	Squartini et al. 2002
Rhizobium meliloti		Young 2003
Rhizobium loessense	Astragalus lespedeza	Wei et al. 2003
Rhizobium larrymoorei	Ficus benjamina (NS)	Willems and Collins 1993, Young 2004
Rhizobium daejeonense	Aislado de biorreactor de cianuro. Forma nódulos en Medicago sativa	Quan et al. 2005
Rhizobium lusitanum	Phaseolus vulgaris	Valverde et al. 2006
Rhizobium cellulosilyticum	Populus alba	Garcia-Fraile et al. 2007
Rhizobium selenitireducens	Bioreactor (NS)	Hunter et al. 2007
Rhizobium fabae	Vicia faba	Tian et al. 2008
Rhizobium miluonense	Lespedeza	Gu et al. 2008
Rhizobium multihospitium	Múltiples leguminosas	Han et al. 2008a
Rhizobium oryzae	Oryza alta	Peng et al. 2008
Rhizobium pisi	Trébol pero no nodula	Ramirez-Bahena et al. 2008
Rhizobium mesosinicum	Albizia, Kummerowia y Dalbergia	Lin et al. 2009
Rhizobium alamii	Legumbres y no legumbres	Berge et al. 2009
Rhizobium alkalisoli	Caragana intermedia	Lu et al. 2009a
Rhizobium tibeticum	Trigonella archiducis-nicolai	Hou et al. 2009
Rhizobium endophyticum	rizósfera (NS)	Lopez-Lopez et al. 2010
Rhizobium soli	suelo (NS)	Yoon et al. 2010
Rhizobium kunmingense	Rizósfera (NS)	Shen et al. 2010
Rhizobium rosettiformans Rhizobium aggregatum	HCH aguas subterráneas contaminadas (NS)	Kaur et al. 2011
Rhizobium borbori	Lodos activados (NS)	Zhang et al. 2011b
Rhizobium herbae	Varias legumbres silvestres en China	Ren et al. 2011a
Rhizobium pseudooryzae	Arroz salvaje oryza (NS)	Zhang et al. 2011c
Rhizobium pusense	Rizósfera de garbanzo (NS)	Panday et al. 2011
Rhizobium sphaerophysae	Sphaerophysa salsula	Xu et al. 2011
Rhizobium tubonense	Oxytropis glabra	Zhang et al. 2011a
Rhizobium vallis	Phaseolus vulgaris Mimosa pudica	Wang et al. 2011
Rhizobium vignae	Mung bean, Vigna radiata	Ren et al. 2011b
Rhizobium phenanthrenilyticum	Sitio contaminante de petróleo (NS)	Wen et al. 2011
Rhizobium halophytocola	Rosa rugosa	Bibi et al. 2012
Rhizobium leucaenae	Leucaena leucocephala	Ribeiro et al. 2012
Rhizobium petrolearium	Muestras de suelo mezcladas con aceite (NS)	Zhang et al. 2012b
Rhizobium skierniewicense	Tumores en el crisantemo (NS)	Puławska et al. 2012a
Rhizobium grahamii Rhizobium mesoamericanum	Dalea leporina, Leucaena leucocephala y Clitoria ternatea Phaseolus vulgaris, siratro, cowpea y Mimosa pudica.	Lopez-Lopez et al. 2012
Rhizobium nepotum	Tumor en diferentes plantas (NS)	Puławska et al. 2012b
Rhizobium naphthalenivorans	Sedimento de un policlorado (NS)	Kaiya et al. 2012
Rhizobium helanshanense	Sphaerophysa salsula	Qin et al. 2012
Rhizobium cauense	Herbaceous	Liu et al. 2012
Rhizobium taibaishanense	Kummerowia stiata	Yao et al. 2012
Rhizobium subbaraonis	Arena de playa (NS)	Ramana et al. 2013
Rhizobium tarimense	Suelo (NS)	Turdahon et al. 2013
Rhizobium paknamense	Lemna aequinoctialis	Kittiwongwattana y Thawai 2013
Rhizobium calliandrae	Calliandra grandiflora	Rincón-Rosales et al. 2013
Rhizobium mayense
Rhizobium jaguaris
Rhizobium qilianshanense	Oxytropis ochroephala	Xu et al. 2013
Rhizobium freirei	Phaseolus vulgaris	Dall’Agnol et al. 2013
Rhizobium pongamiae	Pongamia pinnata	Kesari et al. 2013
Rhizobium halotolerans	Suelo contaminado con cloroetilenos (NS)	Diange y Lee 2013
Rhizobium azibense	Phaseolus vulgaris	Mnsari et al. 2014
Rhizobium laguerreae	Vicia faba	Saidi et al. 2014
Rhizobium rhizoryzae	Raíces de arroz (NS)	Zhang et al. 2014a
Rhizobium flavum	Soil (NS)	Gu et al. 2014
Rhizobium lemnae	Lemna aequinoctialis (NS)	Kittiwongwattana y Thawai 2014
Rhizobium pakistanensis	Arachis hypogaea	Khalid et al. 2014
Rhizobium paranaense	Phaseolus vulgaris	Dall’Agnol et al. 2014
Rhizobiun populi	Endofítico de Populus euphratica (NS)	Rozahon et al. 2014
Rhizobium smilacinae	Endofítico de la hoja de Smilacina japonica (NS)	Zhang et al. 2014b
Rhizobium straminoryzae	Superficie de la paja de arroz (NS)	Lin et al. 2014
Rhizobium yantingense	roca desgastada (NS)	Chen et al. 2015
Rhizobium oryzicola	Raíces de arroz esterilizadas en superficie (NS)	Zhang et al. 2015
Rhizobium bangladeshense Rhizobium binae Rhizobium lentis	Lenteja	Rashid et al. 2015
Rhizobium alvei	Agua de río (NS)	Sheu et al. 2015
Rhizobium puerariae	Pueraria candollei	Boonsnongcheep et al. 2016
Rhizobium acidosoli	Phaseolus vulgaris	Román-Ponce et al. 2016
Rhizobium ipomoeae	Campo de convoevueus de agua (NS)	Sheu et al. 2016
Género Ensifer (formerly Sinorhizobium)
Ensifer adhaerens	Del suelo	Casida 1982
Ensifer fredii	Glycine soja	Scholla and Elkan 1984
Ensifer saheli	Sesbania cannabina	de Lajudie et al. 1994
Ensifer teranga	Acacia laeta
Ensifer meliloti	Medicago sativa
Ensifer medicae	Medicago spp.	Rome et al. 1996
Ensifer kostiensis	Acacia de Senegal	Nick et al. 1999
Ensifer arboris	Prosopis chilensis
Ensifer kummerowiae	Kimmerowia stipulacea	Wei et al. 2002
Ensifer morelense	Leucaena leucocephala	Wang et al. 2002
Ensifer xinjiangensis	Glycine	Young 2003
Ensifer americanum	Acacia nativa	Toledo et al. 2003
Ensifer abri	Abrus precatorius	Ogasawara et al. 2003
Género Rhizobium
Especies	Hospedero o Ecología	Referencia
Ensifer indiaense	Sesbania rostrata
Ensifer mexicanus	Acacia angustissima	Lloret et al. 2007
Ensifer garamanticus Ensifer numidicus	Lotus arabicus Argyrolobium uniflorum	Merabet et al. 2010
Ensifer americanum comb Ensifer morelense comb Ensifer sesbaniae Ensifer psoraleae	Acacia nativa Sesbania cannabina Psoralea corylifolia	Wang et al. 2013
Género Allorhizobium Allorhizobium undicola	Neptunia natans	de Lajudie et al. 1998a
Género Shinella Shinella kummerowiae	Kummerowia stipulacea	Lin et al. 2008
Género Pararhizobium
Pararhizobium giardinii comb. Pararhizobium herbae comb. Pararhizobium sphaerophysae comb. Pararhizobium capsulatum comb.		Mousavi et al. 2015
Pararhizobium polonicum	Tumor de frutos (NS)	Puławska et al. 2016

Class α-Proteobacteria

I Order Rhizobiales

II Family Phylobactericiae

Genus Mesorhizobium, Genus Phyllobacterium and Aminobacter

Género Mesorhizobium

Especies	Hospedero o Ecología	Referencia
Mesorhizobium tianshanense	Diferentes anfitriones	Chen et al. 1995
Mesorhizobium mediterraneum Mesorhizobium ciceri Mesorhizobium loti Mesorhizobium huakui	Garbanzo Cicer artinium Lotus spp. Astragalus sinicus	Jarvis et al. 1997
Mesorhizobium plurifarium	Leucaena leucocephala Sesbania herbacea	de Lajudie et al. 1998b
Mesorhizobium amorphae	Amorpha fructicosa	Wang et al. 1999b
Mesorhizobium chacoense	Prosopis alba	Velazquez et al. 2001
Mesorhizobium septentrionale Mesorhizobium temperatum	Astragalus adsurgens Astragalus adsurgens	Gao et al. 2004
Mesorhizobium thiogangeticum	Rhizosfera (NS)	Ghosh and Roy 2006
Mesorhizobium albiziae	Albizia kalkora	Wang et al. 2007
Mesorhizobium caraganae	Caragana spp	Guan et al. 2008
Mesorhizobium gobiense Mesorhizobium tarimense	Astragalus filicauls Lotus frondosus	Han et al. 2008b
Mesorhizobium australicum Mesorhizobium opportunistum	Biserrula pelecinus	Nandasena et al. 2009
Mesorhizobium shangrilense	Caragana spp	Lu et al. 2009b
Mesorhizobium metallidurans	Anthyllis vulneraria,	Vidal et al. 2009
Mesorhizobium robiniae	Robinia pseudoacacia	Zhou et al. 2010
Mesorhizobium alhagi	Alhagi sparsifolia	Chen et al. 2010
Mesorhizobium camelthorni	Alhagi sparsifolia	Chen et al. 2011
Mesorhizobium tamadayense	Anagyris latifolia	Ramirez-Bahena et al. 2012
Mesorhizobium muleiense	Cicer arietinum	Zhang et al. 2012a
Mesorhizobium silamurunense	Especies de Astragalis	Zhao et al. 2012
Mesorhizobium shonense Mesorhizobium hawassense Mesorhizobium abyssinicae	Leguminosas agroforestales	Degefu et al. 2013
Mesorhizobium qingshengi	Astragalus sinicus	Zheng et al. 2013
Mesorhizobium sangaii	Astragalus luteolus	Zhou et al. 2013
Mesorhizobium acaciae	Acacia melanoxylon	Zhu et al. 2015
Mesorhizobium waimense Mesorhizobium cantuariense	Sophora longicarinata Sophora microphylla	De Meyer et al. 2015
Mesorhizobium jarvisii Mesorhizobium erdmanii	Lotus corniculatus	Martinez-Hidalgo et al. 2015
Mesorhizobium calcicola Mesorhizobium waitakense Mesorhizobium sophorae Mesorhizobium newzealandense Mesorhizobium kowhaii Género Phyllobacterium	Sophora	De Meyer et al. 2016
Phyllobacterium trifolii	Phyllobacterium trifolii	Valverde et al. 2005

Class α-Proteobacteria

I Order Rhizobiales

II Family Phylobactericiae

Genus Mesorhizobium, Genus phyllobacterium and Aminobacter

Género Mesorhizobium

Especies	Hospedero o Ecología	Referencia
Phyllobacterium ifriqiyense Phyllobacterium leguminum Phyllobacterium bourgognense Phyllobacterium brassicacearum	Lathyrus numidicus Argyrolobium uniflorum Astragalus algerianus Brassica napus	Mantelin et al. 2006
Phyllobacterium endophyticum	Phaseolus vulgaris	Flores-Félix et al. 2013
Phyllobacterium loti	Lotus corniiculatus	Sánchez et al. 2014
Phyllobacterium sophorae	Sophora flavescens	Jiao et al. 2015
Género Aminobacter Aminobacter anthyllidis	Anthyllis tightly	Maynaud et al. 2012

Class α-Proteobacteria

I Order Rhizobiales

III Family Bradyrhizobiaceae

Genus Bradyrhizobium, Blastobacter and Photorhizobium

Género Bradyrhizobium

Especies	Hospedero o Ecología	Referencia
Bradyrhizobium japonicum	Glycine max	Jordan 1982
Bradyrhizobium elkani	Vigna unguiculata	Kuykendall and Saxena 1992
Bradyrhizobium liaononingense	Glycine max	Xu et al. 1995
Bradyrhizobium yuanmingense	Lepspedeza spp	Yao et al. 2002
Bradyrhizobium betae	Beta vulgaris	Rivas et al. 2004
Bradyrhizobium canariense	Endemic genistoid	Vinuesa et al. 2005
Bradyrhizobium denitrificans	NM	Van Berkum et al. 2006
Bradyrhizobium iriomotense	Entada koshunensis,	Islam et al. 2008
Bradyrhizobium jicamae Bradyrhizobium pachyrhizi	Pachyrhizus erosus Pachyrhizus erosus	Ramirez-Bahena et al. 2009
Bradyrhizobium lablabi	Lablab purpureus Arachis hypogaea	Chang et al. 2011
Bradyrhizobium cytisi	Cytisus villosus	Chahboune et al. 2011
Bradyrhizobium huanghuaihaiense	Glycine max	Zhang et al. 2012c
Bradyrhizobium rifense	Cytisus villosus	Chahboune et al. 2012
Bradyrhizobium daqingense	Glycine max	Wang et al. 2013a
Bradyrhizobium arachidis	Arachis hypogaea	Wang et al. 2013b
Bradyrhizobium retamae	Retama sphaerocarpa Retama monosperma	Guerrouj et al. 2013
Bradyrhizobium diazoefficience	Soja	Delamuta et al. 2013
Bradyrhizobium oligotrophicum comb.	Aeschynomene indica	Ramirez-Bahena et al. 2013
Bradyrhizobium ganzhouense	Acacia melanoxylon	Lu et al. 2014
Bradyrhizobium ingae	Inga laurina	da Silva et al. 2014
Bradyrhizobium valentinum	Altramuz	Durán et al. 2014
Bradyrhizobium paxllaeri Bradyrhizobium icense	Phaseolus lunatus L.	Duran et al. 2014
Bradyrhizobium manausense	Fríjol	Silva et al. 2014
Bradyrhizobium ottawaense	Soja	Yu et al. 2014
Bradyrhizobium neotropicale	Centrolobium paraense	Zilli et al. 2014
Bradyrhizobium erythrophlei Bradyrhizobium ferriligni	Erythrophleum fordii	Yao et al. 2015
Bradyrhizobium subterraneum	Arachis hypogaea	Gronemeyer et al. 2015a
Bradyrhizobium guangodongense Bradyrhizobium guangxiense	Cacahuete	Li et al. 2015
Bradyrhizobium tropicagri Bradyrhizobium embrapense	Neonotonia wightii Desmodium heterocarpon	Delamuta et al. 2015
Bradyrhizobium lupini comb	Lupinus	Peix et al. 2015
Bradyrhizobium kavagense	Legumbres tradicionales de Namibia	Gronemeyer et al. 2015b
Bradyrhizobium vignae	Vigna Arachis	Gronemeyer et al. 2016
Género Blastobacter

Class α-Proteobacteria

I Order Rhizobiales

III Family Bradyrhizobiaceae

Genus Bradyrhizobium, Blastobacter and Photorhizobium

Género Bradyrhizobium

Especies	Hospedero o Ecología	Referencia
Blastobacter denitrificans	Aeschynomene indica	Van Berkum and Eardly 2002
Género Photorhizobium Photorhizobium thompsonianum	Aeschynomene indica	Molouba et al. 1999
Blastobacter denitrificans	Aeschynomene indica	Van Berkum and Eardly 2002

Class α-Proteobacteria

I Order Rhizobiales

IV Family Hyphomicrobiaceae

Genus Devosia and Genus Azorhizobium

Género Devosia

Especies	Hospedero o Ecología	Referencia
Devosia neptunia	Neptunia natans	Rivas et al. 2003
Genus Azorhizobium Azorhizobium caulinodans	Sesbania rostrata	Dreyfus et al. 1988
Azorhizobium doebereinerae	Sesbania virgata	Moreira de Souza et al. 2006
Azorhizobium oxalatiphilum	Pecíolos macerados (NS)	Lang et al. 2013

Class α-Proteobacteria

Order Rhizobiales

V Family Methylobacteriiaceae

Genus Methylobacterium and Genus Microvirga

Género Methylobacterium

Especies	Hospedero o Ecología	Referencia
Methyobacterium nodulans	Crotalaria galaucoides	Jourand et al. 2004
Methylobacterium trifolii Methylobacterium thuringiense	Filosfera de Trifolium repens	Wellner et al. 2013
Genus Microvirga Microvirga lupini Microvirga lotonononidis Microvirga zambiensis	Lupinus texensis Listia angolensis Listia angolensis	Ardley et al. 2012
Microvirga vignae	Fríjol	Radl et al. 2014
Methyobacterium nodulans	Crotalaria galaucoides	Jourand et al. 2004
Class α-Proteobacteria
Order Rhizobiales
VI Family Brucellaceae
Género Ochrobacterium
Especies	Hospedero o Ecología	Referencia
Ochrobactrum lupini	Lupinus albus	Trujillo et al. 2005
Ochrobactrum cytisi	Cytisi scoparius	Zurdo-Pineiro et al. 2007
Class β-Proteobacteria
Order Burkholderiales
Family Burkholderiales
Genus Burkholderia and Genus Cupriavidus former Ralstonia
Género Burkholderia
Especies	Hospedero o Ecología	Referencia
Burkholderia carbensis	Suelo	Achouak et al. 1999
Burkholderia fungorum Burkholderia caledonica	Diferentes anfitriones	Coenye et al. 2001
Burkholderia cepacia	Dalbergia sp.	Rasolomampianina et al. 2005
Burkholderia tuberum Burkholderia phymatum	Legumbres tropicales Machaerium lunatum	Vandamme et al. 2002
Burkholderia mimosarum	Mimosa sp.	Chen et al. 2006
Burkholderia nodosa	Mimosa bimucronata Mimosa scabrella	Chen et al. 2007
Burkholderia sabiae	Mimosa caesalpiniifolia	Chen et al. 2008
Burkholderia contaminans Burkholderia lata	Diferentes anfitriones	Vanlaere et al. 2009
Burkholderia symbiotica	Mimosa sp.	Sheu et al. 2012
Burkholderia diazotrophica	Mimosa sp.	Sheu et al. 2013
Burkholderia sprentiae	Lebeckia ambigua	De Meyer et al. 2013

Compilación de especies que nodulan en frijol

Bacterias nodulíferas fijadoras de N simbiontes de raíz con Phaseolus vulgaris L.
Microorganismo	Referencias
Rhizobium phaseoli	(Efstathiadou et al., 2021; Hailu Gunnabo et al., 2021; Ramírez-Bahena et al., 2016)
Rhizobium leg. bv. phaseoli	(Shamseldin et al., 2017a)
Rhizobium etli	(Chipana et al., 2017; Hailu Gunnabo et al., 2021; Segovia et al., 1993)
Rhizobium leguminosarum	(Downie et al., 1985; Efstathiadou et al., 2021; Ramírez-Bahena et al., 2016)
Rhizobium tropici	(Fiori et al., 2021; Martinez-Romero et al., 1991)
R. aethiopicum	(Efstathiadou et al., 2021; Mhamdi et al., 2002; Ormeño-Orrillo et al., 2006; Shamseldin et al., 2017a; Silva et al., 2003)
R. acidisoli
R. anhuiense
R. azibense
R. ecuadorense
R. esperanzae
R. freirei
R. gallicum
R. giardinii
R. hidalgonense
R. leucaenae
R. lusitanum
R. mesoamericanum
R. mongolense
R. paranaense
R. sophorae
R. sophoriradicis
R. tibeticum
R. vallis
R. grahamii
R. freirei
E. meliloti
E. fredii
E. medicae
E. americanum
Mesorhizobium sp.
Bradyrhizobium sp.
Bradyrhizobium manausense	(Shamseldin et al., 2017a)
Sinorhizobium fredii	(Zurdo-Piñeiro et al., 2009)
Phyllobacterium endophyticum	(Shamseldin et al., 2017a)
Microvirga vignae	(Shamseldin et al., 2017a)

Para el caso específico de México se han identificado nuevas especies de bacterias de los géneros Rhizobium y de Sinorhizobium (ahora llamado oficialmente Ensifer) como R. grahamii, R. mesoamericanum, R. endophyticum, S. mexicanum, S. chiapanecum y S. americanum,además de nuevos linajes de rizobios (Ramírez-Puebla et al., 2019). Para Ecuador Bernal & Graham (2015) mencionan estudios realizados con distintas cepas: i) 69 cepas de Ecuador provenientes de la colección mantenida en el laboratorio de Rhizobiología del Departamento de Suelos de la U. de Minnesota (www. Rhizobium.umn.edu), ii) cepas del Perú (11), Kenya (1), y Argentina (9), incluyendo cepas de Phaseolus aborigeneus (cortesía del Dr. Daniel Debouck, Centro Internacional de Agricultura Tropical (CIAT), y iii) ocho aislamientos de México (cortesía de la Dra. Valeria Souza, Universidad Autónoma de México, Cuernavaca).

Referencias

Bernal, G., & Graham, P. H. (2015). La diversidad del Rhizobium asociado con Phaseolus vulgaris L. en Ecuador, y comparaciones con el Rhizobium de México. VIII Congreso Ecuatoriano de La Ciencia Del Suelo, 47, 1–13. http://www.secsuelo.org/wp-content/uploads/2015/06/3-Divesidad-del-rhizobium-asociado-phaseolus-Bernal-G.pdf

Chipana, V., Clavijo, C., Medina, P., & Castillo, D. (2017). Inoculation of green beans (Phaseolus vulgaris L.) with different concentrations of Rhizobium etli and its influence on crop yield. Ecología Aplicada, 16(2), 91–98. https://doi.org/10.21704/rea.v16i2.1012

de Lajudie, P., & Young, P. (2020). International Committee on Systematics of Prokaryotes Subcommittee on the Taxonomy of Rhizobia and Agrobacteria Minutes of the closed meeting by videoconference, 17 July 2019 . International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology, 70, 3563–3571. https://doi.org/10.1099/ijsem.0.004157

Downie, J. A., Knight, C. D., Johnston, A. W. B., & Rossen, L. (1985). Identification of genes and gene products involved in the nodulation of peas by Rhizobium leguminosarum. Molecular and General Genetics MGG, 198(2), 255–262.

Dreyfus, B., Garcia, J. L., & Gillis, M. (1988). Characterization of Azorhizobium caulinodans gen. nov., sp. nov., a stem-nodulating nitrogen-fixing bacterium isolated from Sesbania rostrata. International Journal of Systematic Bacteriology, 38(1), 89–98. https://doi.org/10.1099/00207713-38-1-89/CITE/REFWORKS

Efstathiadou, E., Ntatsi, G., Savvas, D., & Tampakaki, A. P. (2021). Genetic characterization at the species and symbiovar level of indigenous rhizobial isolates nodulating Phaseolus vulgaris in Greece. Scientific Reports 2021 11:1, 11(1), 1–15. https://doi.org/10.1038/s41598-021-88051-8

Ferrera-Cerrato, R. (2007). Microbiología Agrícola: Hongos, bacterias micro y macrofauna, control biológico y planta-microorganismo (1ra ed., Issue Sirsi) i9789682478109). México Editorial Trillas.

Fiori, A. K., Gutuzzo, G. de O., Sanzovo, A. W. dos S., Andrade, D. de S., Martínez De Oliveira, A., & Pains Rodrigues, E. (2021). Effects of Rhizobium tropici azide-resistant mutants on growth, nitrogen nutrition and nodulation of common bean (Phaseolus vulgaris L.). Rhizosphere, 18, 100355. https://doi.org/10.1016/J.RHISPH.2021.100355

Garrity, G. (2007). Bergey’s Manual® of Systematic Bacteriology: Volume 2: The Proteobacteria, Part B: The Gammaproteobacteria. Springer Science & Business Media.

Hailu Gunnabo, A., Geurts, R., Wolde-meskel, E., Degefu, T., Giller, K., & van Heerwaarden, J. (2021). Phylogeographic distribution of rhizobia nodulating common bean (Phaseolus vulgaris L.) in Ethiopia. FEMS Microbiology Ecology, 97(4), 1–16. https://doi.org/10.1093/femsec/fiab046

Jaiswal, S. K., Mohammed, M., Ibny, F. Y. I., & Dakora, F. D. (2021). Rhizobia as a Source of Plant Growth-Promoting Molecules: Potential Applications and Possible Operational Mechanisms. Frontiers in Sustainable Food Systems, 4(1), 1–14. https://doi.org/10.3389/fsufs.2020.619676

Kuzmanović, N., Biondi, E., Overmann, J., Puławska, J., Verbarg, S., Smalla, K., & Lassalle, F. (2020). Revisiting the taxonomy of Allorhizobium vitis (i.e. Agrobacterium vitis) using genomics – emended description of All. vitis sensu stricto and description of Allorhizobium ampelinum sp. nov. BioRxiv, 2020.12.19.423612. https://doi.org/10.1101/2020.12.19.423612

Lindström, K., & Mousavi, S. A. (2020). Effectiveness of nitrogen fixation in rhizobia. Microbial Biotechnology, 13(5). https://doi.org/10.1111/1751-7915.13517

Martinez-Romero, E., Segovia, L., Mercante, F. M., Franco, A. A., Graham, P., & Pardo, M. A. (1991). Rhizobium tropici, a novel species nodulating Phaseolus vulgaris L. beans and Leucaena sp. trees. International Journal of Systematic Bacteriology, 41(3), 417–426. https://doi.org/10.1099/00207713-41-3-417

Mhamdi, R., Laguerre, G., Aouani, M. E., Mars, M., & Amarger, N. (2002). Different species and symbiotic genotypes of field rhizobia can nodulate Phaseolus vulgaris in Tunisian soils. FEMS Microbiology Ecology, 41(1), 77–84. https://doi.org/10.1111/J.1574-6941.2002.TB00968.X

Mousavi, S. A., Österman, J., Wahlberg, N., Nesme, X., Lavire, C., Vial, L., Paulin, L., de Lajudie, P., & Lindström, K. (2014). Phylogeny of the Rhizobium–Allorhizobium–Agrobacterium clade supports the delineation of Neorhizobium gen. nov. Systematic and Applied Microbiology, 37(3), 208–215. https://doi.org/10.1016/J.SYAPM.2013.12.007

Mus, F., Crook, M. B., Garcia, K., Garcia Costas, A., Geddes, B. A., Kouri, E. D., Paramasivan, P., Ryu, M.-H., Oldroyd, G. E. D., Poole, P. S., Udvardi, M. K., Voigt, C. A., Ané, J.-M., & Peters, J. W. (2016). Symbiotic Nitrogen Fixation and the Challenges to Its Extension to Nonlegumes. Applied and Environmental Microbiology, 82(13). https://doi.org/10.1128/AEM.01055-16

Ormeño-Orrillo, E., Vinuesa, P., Zúñiga-Dávila, D., & Martínez-Romero, E. (2006). Molecular diversity of native bradyrhizobia isolated from lima bean (Phaseolus lunatus L.) in Peru. Systematic and Applied Microbiology, 29(3), 253–262. https://doi.org/10.1016/J.SYAPM.2005.09.002

Ramírez-Bahena, M. H., Peix, Á., Velázquez, E., & Bedmar, E. J. (2016). Historia de la investigación en la simbiosis leguminosa-bacteria: una perspectiva didáctica. Arbor, 192(779), 319.

Ramírez-Puebla, S. T., Hernández, M. A. R., Guerrero Ruiz, G., Ormeño-Orrillo, E., Martinez-Romero, J. C., Servín-Garcidueñas, L. E., Núñez-de la Mora, A., Amescua-Villela, G., Negrete-Yankelevich, S., & Martínez-Romero, E. (2019). Nodule bacteria from the cultured legume Phaseolus dumosus (belonging to the Phaseolus vulgaris cross-inoculation group)with common tropici phenotypic characteristics and symbiovar but distinctive phylogenomic position and chromid. Systematic and Applied Microbiology, 42(3), 373–382. https://doi.org/10.1016/J.SYAPM.2018.12.007

Rivas, R., Willems, A., Palomo, J. L., García-Benavides, P., Mateos, P. F., Martínez-Molina, E., Gillis, M., & Velázquez, E. (2004). Bradyrhizobium betae sp. nov., isolated from roots of Beta vulgaris affected by tumour-like deformations. International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology, 54(4), 1271–1275. https://doi.org/10.1099/IJS.0.02971-0/CITE/REFWORKS

Rivas, R., Willems, A., Subba-Rao, N. S., Mateos, P. F., Dazzo, F. B., Kroppenstedt, R. M., Martínez-Molina, E., Gillis, M., & Velázquez, E. (2003). Description of Devosia neptuniae sp. nov. that nodulates and fixes nitrogen in symbiosis with Neptunia natans, an aquatic legume from India. Systematic and Applied Microbiology, 26(1), 47–53. https://doi.org/10.1078/072320203322337308

Segovia, L., Young, J. P. W., & Martinez-Romero, E. (1993). Reclassification of American Rhizobium leguminosarum biovar phaseoli type I strains as Rhizobium etli sp. nov. International Journal of Systematic Bacteriology, 43(2), 374–377. https://doi.org/10.1099/00207713-43-2-374

Shamseldin, A., Abdelkhalek, A., & Sadowsky, M. J. (2017a). Recent changes to the classification of symbiotic, nitrogen-fixing, legume-associating bacteria: a review. Symbiosis, 71(2), 91–109.

Shamseldin, A., Abdelkhalek, A., & Sadowsky, M. J. (2017b). Recent changes to the classification of symbiotic, nitrogen-fixing, legume-associating bacteria: a review. Symbiosis, 71(2), 91–109. https://doi.org/10.1007/s13199-016-0462-3

Silva, C., Vinuesa, P., Eguiarte, L. E., Martínez-Romero, E., & Souza, V. (2003). Rhizobium etli and Rhizobium gallicum Nodulate Common Bean (Phaseolus vulgaris) in a Traditionally Managed Milpa Plot in Mexico: Population Genetics and Biogeographic Implications. Applied and Environmental Microbiology, 69(2), 884. https://doi.org/10.1128/AEM.69.2.884-893.2003

Spaink, H. P. (2000). Root nodulation and infection factors produced by rhizobial bacteria. Annual Review of Microbiology, 54, 257–288. https://doi.org/10.1146/ANNUREV.MICRO.54.1.257

Sy, A., Giraud, E., Jourand, P., Garcia, N., Willems, A., de Lajudie, P., Prin, Y., Neyra, M., Gillis, M., Boivin-Masson, C., & Dreyfus, B. (2001). Methylotrophic Methylobacterium bacteria nodulate and fix nitrogen in symbiosis with legumes. Journal of Bacteriology, 183(1), 214–220. https://doi.org/10.1128/JB.183.1.214-220.2001

Sylvia, D. M., Furhrmann, J. J., Hartel, P. G., & Zuberer, D. A. (1999). Principles and applications of soil microbiology. Prentice-Hall.

Tao, W., Martínez, J., & López, I. (2004). Rhizobium y su destacada simbiosis con plantas. Microbios, 1.

Vandammel, P., Goris, J., Chen, W. M., de Vos, P., & Willems, A. (2002). Burkholderia tuberum sp. nov. and Burkholderia phymatum sp. nov., nodulate the roots of tropical legumes. Systematic and Applied Microbiology, 25(4), 507–512. https://doi.org/10.1078/07232020260517634

Vaneechoutte, M., Kämpfer, P., de Baere, T., Falsen, E., & Verschraegen, G. (2004). Wautersia gen. nov., a novel genus accommodating the phylogenetic lineage including Ralstonia eutropha and related species, and proposal of Ralstonia [Pseudomonas] syzygii (Roberts et al. 1990) comb. nov. International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology, 54(Pt 2), 317–327. https://doi.org/10.1099/IJS.0.02754-0

Wang, W., & Zhu, W. (2012). Soil retention of 15N in a simulated N deposition study: effects of live plant and soil organic matter content. Plant and Soil, 351(1–2), 61–72.

Zurdo-Piñeiro, J. L., García-Fraile, P., Rivas, R., Peix, A., León-Barrios, M., Willems, A., Mateos, P. F., Martínez-Molina, E., Velázquez, E., van Berkum, P., Zurdo-Piñeiro, J. L., García-Fraile, P., Rivas, R., Peix, A., León-Barrios, M., Willems, A., Mateos, P. F., Martínez-Molina, E., Velázquez, E., & van Berkum, P. (2009). Rhizobia from Lanzarote, the Canary Islands, that nodulate Phaseolus vulgaris have characteristics in common with Sinorhizobium meliloti isolates from Mainland Spain. Applied and Environmental Microbiology, 75(8), 2354–2359. https://doi.org/10.1128/AEM.02811-08