Rizobios: Los Aliados Secretos de las Plantas, ¿Son los ‘Venom’ del Mundo Vegetal?

Alejandro Alfredo Aguirre-Flores1-2 | 30 de junio de 2024

1Facultad de Ciencias Agrícolas, Universidad Central del Ecuador. Ciudadela Universitaria, 170521, Quito, Ecuador. aaaguirre@uce.edu.ec; https://orcid.org/0000-0002-2759-4377

2Eñengi. Investiga, Aprende, Divulga. Edublog Ecuatoriano de Divulgación y Difusión Científica. Quito, Ecuador. https://enengiedublog.wordpress.com/

CITA ORIGINAL:

Aguirre-Flores, A. 2024. Rizobios: Los Aliados Secretos de las Plantas, ¿Son los ‘Venom’ del Mundo Vegetal?. Revista Peruana de Divulgación Científica en Genética y Biología Molecular [en línea]. Lima: Editorial IGBM, 2024(1): 16–24. ISSN: 2415–234X.

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Hoy es el peor día de tu vida, te acaban de despedir del trabajo que tanto soñaste, tu paso del éxito al fracaso duro apenas unos segundos, tu misión fue una sola:  obtener fotografías que incriminen al “Fabuloso Hombre Araña” como un villano, recurriste a un pequeño fraude, editaste en photoshop un par de fotos de “Spider-Man” atracando un banco y te han descubierto, tus sueños se derrumban al ritmo que te consume el odio y la vergüenza.

En medio de un océano de emociones turbulentas, te encuentras naufragando en la desesperación, buscando desesperadamente un puerto seguro en el tumulto de tus pensamientos más sombríos. Sin embargo, mientras deambulas por el vacío de un baldío olvidado, jamás podrías haber previsto el giro aterrador que daría tu existencia. De repente, como un espectro emergiendo de las sombras, un ser alienígena, fluido y etéreo, con mandíbulas afiladas y ojos tan negros como la misma oscuridad, se materializa ante ti. Esta criatura, motivada por las señales químicas emanadas de tu propio miedo y odio, detecta la presencia de la adrenalina en tu torrente sanguíneo, delatándote como un banquete de emociones negativas [1].

Es así como este ser se prepara para abrazarte, ansioso por nutrirse de la turbulencia emocional que consumes, sin embargo, producida esta fusión extraterrestre, descubres que ahora posees poderes inimaginables, tu fuerza se ve aumentada al igual que tu biomasa, eres capaz de adherirte a cualquier superficie y desarrollas un hambre voraz. Es lo que le sucedió al recordado “Eddie” Brock del comic de Marvel mundialmente conocido como “Venom”, un antihéroe que personifica en la ficción uno de los procesos más fascinantes de interacción biológica de la naturaleza, la simbiosis, entendida como una relación de ayuda mutua entre dos organismos completamente diferentes que coexisten y se ayudan a sobrevivir[2–4].

El término “simbiosis” se acuñó por el biólogo alemán Albert Bernhard cuando descubrió que, los hasta entonces ignorados líquenes, no eran si no una asociación entre dos organismos completamente distintos[5]. Se trataba de un complejo estado de interacción simbionte entre un hongo y una cianobacteria o un alga. Los hongos las protegen gracias a las estructuras de sus tejidos, mientras que sus hifas captan nutrientes y agua del ambiente para ser compartidos con su “huésped”, por su lado, las algas o cianobacterias son capaces de realizar fotosíntesis gracias a sus estructuras especializadas llamadas cloroplastos, utilizando la luz solar para producir azúcares (carbohidratos) y otras sustancias que alimentan al hongo, como a ellas mismas. De hecho, es el mismo Bernhard quien hace 120 años aproximadamente acuñó el término “micorrizas” para un tipo de hongos simbiontes de raíz de múltiples plantas capaces de contribuir en la nutrición de algunos cultivos e incluso orquídeas.

La naturaleza es capaz de vislumbrarnos con ejemplos muy interesantes sobre este tipo de interacciones biológicas, un caso muy conocido es la relación que existe entre los corales y un tipo de microalgas unicelulares marinas que viven en su interior llamadas zooxantelas, el coral depende de estas para vivir gracias a los nutrientes que éstas le proveen[6], mientras que un caso no tan conocido es el de los insectos endosimbiontes como las cucarachas y saltamontes que poseen en su interior bacterias que contribuyen en la producción de ácido úrico como fuente de nitrógeno alternativo durante procesos de inanición (escasez de alimento), en otras palabras, son capaces de proveerle a su huésped este elemento tan necesario para la producción de proteínas y otras grandes moléculas como el mismo ADN en condiciones extremas[7].  

Sin embargo, este tipo de mecanismo no es exclusivo de algunos insectos, de hecho es más común de lo que podría pensarse, lo mismo sucede con los microorganismos presentes en el rumen (porción de sistema poligástrico -‘estómago’-) de los bovinos, capaces de proveer proteínas bacterianas necesarias para la producción de ácidos grasos involucrados en la producción de leche y otras moléculas importantes en el metabolismo de estos mamíferos[8] o del conjunto enorme de bacterias presentes en tu intestino (microbiota) que podría constituirse como un verdadero órgano metabólico relacionado con la nutrición, la regulación de la inmunidad y posiblemente sea la respuesta a múltiples enfermedades, por lo que en la actualidad se ha disparado exponencialmente el número de estudios metagenómicos relacionados con la secuenciación de los microorganismos presentes en el tubo digestivo de los seres humanos, de hecho, el Proyecto del Microbioma Humano ha logrado a la fecha identificar un 30 % de la microbiota intestinal dando paso a ensayos clínicos que involucran el trasplante de heces de pacientes sanos a enfermos para poder describir sus efectos benéficos[9].

El estudio de este tipo de interacciones me ha llevado a preguntarme ¿Cómo la simbiosis puede ser la clave en los sistemas alimentarios del futuro? La respuesta viene de todo un proceso de extensa y profunda experimentación que, en mi caso, empezó en 2019 cuando fui invitado a ser parte de mi primer grupo de investigación interinstitucional de la relación simbiótica entre rizobios y leguminosas, el grupo se conformó por sendos maestros y maestras de la Universidad Autónoma Chapingo, Universidad de Experimentación de Tecnología Yachay y la Universidad Central del Ecuador.

Los rizobios es un término genérico empleado para referirnos a algunas bacterias Gram negativas de los filos α y β-Proteobacteria que son capaces de formar nódulos en la raíz, y ocasionalmente en el tallo, de sus hospedadores [10]. Este grupo de bacterias incluye 18 géneros de las familias Rhizobiacea, Phyllobacteriacea, Brucelaceae, Methylobacteriaceae, Bradyrhizobiaceae, Xanthobacteraceae, Hyphomicrobiaceae y Burkholderiaceae [10,11]. Estos microorganismos tienen y tendrán un papel trascendental en la alimentación humana y pueden ser considerados literalmente como los ‘Venom’ del mundo vegetal ya que su principal función es la fijación biológica de nitrógeno ambiental, por lo que en este punto deberás estarte preguntando ¿cómo lo hacen?

Pues bien, primero hay que entender que existen microorganismos que tienen la capacidad de tomar el nitrógeno gaseoso de la atmósfera y convertirlo luego en moléculas como el amonio y óxido nitroso, lo interesante de este proceso es que algunas plantas, específicamente las leguminosas, es decir, los frijoles, los chícharos o arvejas, el caupí, el garbanzo, la lenteja, las habas y todas aquellas hortalizas que crecen en vainas como los mismos ejotes, carecen de la capacidad de absorber nitrógeno directamente del suelo, lo que las ha llevado a evolucionar en mecanismos que les permitan interactuar con otros organismos que son capaces de proveerles este elemento tan necesario para su existencia y que las convierte en opciones nutraceúticas, es decir, que tiene propiedades nutricionales pero también contribuyen en otros aspectos de la salud como la dotación de contracciones importantes de proteína siendo una alternativa a países en los que el acceso a la proteína animal es limitado.

Lastimosamente, no todos los suelos tienen concentraciones aceptables en formas biodisponibles de nitrógeno, lo que hace que este sea un recurso limitante en la agricultura, volcando a los agricultores a depender de los insumos químicamente sintetizados como la urea[12] lo que repercute en el alza de los costos de producción y además influye negativamente en ambiente, especialmente por la emisión de gases de efecto invernadero desde su síntesis hasta su aplicación en campo [13]. Los rizobios, conocidos como diazótrofos, es decir, aquellos capaces de metabolizar el nitrógeno ambiental (N2), logran este cometido gracias a estar dotados de un complejo enzimático que se compone de la proteína catalítica dinitrogenasa y una ferroproteína donadora de electrones dependiente de ATP (la energía que usan las células) conocida como dinitrogenasa reductasa [14], esta enzima gracias a la existencia de cofactores metálicos de Vanadio y Molibdeno, que se conjugan con el Hierro, permiten que se active todo un aparataje de genes estructurales que consiguen llevar a cabo el proceso de transformación del nitrógeno ambiental en formas que las plantas las pueden emplear como el amonio[15–17].

Pero ¿Qué sucede entre la planta y el microorganismo?, pues bien, aquí entran algunas consideraciones genéticas, las plantas leguminosas han logrado desarrollar exudados, es decir, sustancias que les resultan atractivas a los rizobios, estas sustancias son los flavonoides, y resultan ser una verdadera huella digital, ya que existe un determinado flavonoide para un determinado rizobio, de modo que la interacción entre rizobio-leguminosa, resulte bastante específica. Los rizobios pueden actuar de forma simbiótica involucrando la formación de estructuras especializadas llamadas nódulos, que son pequeñas protuberancias en las raíces similares a verrugas en donde las colonias de las bacterias se multiplican con el consentimiento de la planta hospedera a fin de beneficiarse mutuamente, pero también pueden establecer relaciones asociativas de vida libre en la que no se forman nódulos pero se establece esta interacción e intercambio de sustancias nutritivas [18,19].  Los flavonoides son quimioactivantes, es decir, son la señal química que enciende genes denominados nod que se ven involucrados en la formación de estas estructuras cual, si se tratara de un Venom benéfico, así la planta no lo reconoce como patógeno y cede ante la posibilidad de una relación de ayuda mutua[20]. Lo más interesante es que aproximadamente el 25 % del nitrógeno fijado anualmente en los sistemas agrícolas del planeta (33-46 millones de toneladas de N) corresponde a fijación simbiótica de este elemento [21].

Figura 2. Nódulos de rizobios en raíces de leguminosas. Obtenido de: https://www.dicyt.com/viewItem.php?itemId=26369

Los resultados de este proceso que parecería ser de otro mundo son increíbles, en mis estudios he determinado que no existen diferencias a nivel ambiental o nutricional entre emplear a estos microorganismos como alternativa a los fertilizantes nitrogenados, lo que sin duda puede significar una opción económicamente viable para los agricultores[22] además de contribuir en la promoción y mejora de las características morfológicas de las leguminosas, es decir, mayor fotosíntesis, mayor número de flores y mayor crecimiento, sin embargo, hay que tener en cuenta que las bacterias son seres vivos y requieren ser acondicionadas si éstas son empleadas en zonas geográficas diferentes a su origen debido al efecto gen-ambiente, es decir, el ambiente, juega un papel crucial en el desempeño de esta biotecnología[23]. Otros autores reportan los mismos beneficios, catalogando a estas bacterias como verdaderas promotoras del crecimiento vegetal, incrementando los rendimientos no solo en leguminosas consumidas como hortalizas y granos, si no también empleadas en la alimentación animal como el trébol en las pasturas de bovinos [24–30]. ¡Sin duda, las leguminosas son el Eddie Brock de los rizobios!

En síntesis, la tecnología del Rhizobium promete ser clave en los sistemas alimenticios del futuro, actualmente se requiere una mayor profundidad en la investigación genética de estos microorganismos a fin de lograr potenciar sus usos como herramienta biotecnológica, su papel no solo se limita a tratar se abastecer de alimentos sanos y nutraceúticos a una población dinámica y en potencial crecimiento, si no que también juega un rol crucial en la acción de mitigación de los efectos del cambio climático ya que puede liberar a los productores de la dependencia de los agroquímicos, promoviendo un cambio de paradigma sostenido en las soluciones que nos brinda la naturaleza, el desarrollo e innovación.

Referencias

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4. Karp, G. (2011). Biologia celular y molecular: conceptos y experimentos (6a. McGraw Hill Mexico. https://books.google.com.mx/books?hl=es&lr=&id=Wa6HBwAAQBAJ&oi=fnd&pg=PA1&dq=membrana+celular+vegetal&ots=koKmg1SDm8&sig=GqLZkxso28mha8f9X8mUvzFw-uQ#v=snippet&q=funciones%20de%20la%20membrana&f=false

5. Trappe, J. M. (2005). A.B. Frank and mycorrhizae: The challenge to evolutionary and ecologic theory. Mycorrhiza, 15(4), 277-281. https://doi.org/10.1007/S00572-004-0330-5/METRICS

6. Sunagawa, S., Cortés, J., Jiménez, C., & Lara, R. (2008). Variation in cell densities and pgiment concentrations of sumbiotic dinoflagellates in the coral Pavona clavus in the eastern Pacific (Costa Rica). Ciencias marinas, 34(2), 113-123. http://www.scielo.org.mx/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0185-38802008000200001&lng=es&nrm=iso&tlng=es

7. Patiño-Navarrete, R., Piulachs, M. D., Belles, X., Moya, A., Latorre, A., & Peretó, J. (2014). The cockroach Blattella germanica obtains nitrogen from uric acid through a metabolic pathway shared with its bacterial endosymbiont. Biology Letters, 10(7). https://doi.org/10.1098/RSBL.2014.0407

8. Castillo-Lopez, E., & Domínguez-Ordóñez, M. G. (2019). Factores que afectan la composición microbiana ruminal y métodos para determinar el rendimiento de la proteína microbiana. Revisión. En Revista Mexicana De Ciencias Pecuarias (Vol. 10, Número 1, pp. 120-148). INIFAP-CENID Parasitologia Veterinaria. https://doi.org/10.22319/rmcp.v10i1.4547

9. Icaza-Chávez, M. E. (2013). Microbiota intestinal en la salud y la enfermedad. Revista de Gastroenterología de México, 78(4), 240-248. https://doi.org/10.1016/J.RGMX.2013.04.004

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12. Mahmud, K., Makaju, S., Ibrahim, R., & Missaoui, A. (2020). Current Progress in Nitrogen Fixing Plants and Microbiome Research. Plants, 9(1), 1-17. https://doi.org/10.3390/plants9010097

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17. Zehr, J. P., Jenkins, B. D., Short, S. M., & Steward, G. F. (2003). Nitrogenase gene diversity and microbial community structure: a cross-system comparison. Environmental Microbiology, 5(7). https://doi.org/10.1046/j.1462-2920.2003.00451.x

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19. Gupta, N., Vats, S., & Bhargava, P. (2018). Sustainable Agriculture: Role of Metagenomics and Metabolomics in Exploring the Soil Microbiota. En In Silico Approach for Sustainable Agriculture (pp. 183-199). Springer.

20. Wang, Q., Liu, J., & Zhu, H. (2018). Genetic and Molecular Mechanisms Underlying Symbiotic Specificity in Legume-Rhizobium Interactions. Frontiers in Plant Science, 9. https://doi.org/10.3389/fpls.2018.00313

21. Masson-Boivin, C., Giraud, E., Perret, X., & Batut, J. (2009). Establishing nitrogen-fixing symbiosis with legumes: how many rhizobium recipes? Trends in Microbiology, 17(10). https://doi.org/10.1016/j.tim.2009.07.004

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24. Hansen, A. P., Choudhary, D. K., Agrawal, P. K., & Varma, A. (2017). Rhizobium Biology and Biotechnology. https://link.springer.com/content/pdf/10.1007/978-3-319-64982-5.pdf

25. Wang, E. T., Martínez Romero, J., & López Lara, I. (2001). Rhizobium y su destacada simbiosis con plantas. Microbios.

26. Silva, C., Vinuesa, P., Eguiarte, L. E., Martínez-Romero, E., & Souza, V. (2003). Rhizobium etli and Rhizobium gallicum Nodulate Common Bean (Phaseolus vulgaris) in a Traditionally Managed Milpa Plot in Mexico: Population Genetics and Biogeographic Implications. Applied and Environmental Microbiology, 69(2), 884. https://doi.org/10.1128/AEM.69.2.884-893.2003

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30. Calero, A., Pérez, Y., Quintero, E., Olivera, D., & Peña, K. (2019). Effect of the associated application between Rhizobium leguminosarum and efficient microorganisms on common bean production. Ciencia y Tecnología Agropecuaria, 20(2), 295-308. https://doi.org/10.21930/rcta.vol20_num2_art:1460

Alejandro Aguirre Flores
Alejandro Aguirre Flores

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