Introducción

El género Paecilomyces descrito por Bainier en 1907, está compuesto por una gran cantidad de especies ubicuas y cosmopolitas, consideradas importantes en procesos de biodegradación y descomposición, presentes en suelos, insectos, nemátodos, maderas, aire y agua como sustratos comunes (Cruz & Vieille, 2020). Este género de hongos entomopatógenos es utilizado principalmente en el control biológico de nemátodos, por tal razón, es que se les conoce como hongos nematófagos, puesto que los matan por patogénesis en el suelo de cultivos afectados por esta plaga (Piedra, 2008).

Talavera Rubia (2003) señala que los nematodos causan severos daños en los cultivos, especialmente en las raíces donde se puede identificar el daño, sin embargo, los síntomas en la planta suelen ser confundidos por otros patógenos, los agricultores e incluso técnicos no siempre poseen un conocimiento basto en fitopatología y microbiología provocando el uso de insumos químicos no indicados o incorrectos, afectando las propiedades físicas, químicas y biológicas del suelo. A este respecto, la agricultura moderna demanda la pronta sustitución de los plaguicidas químicos creando la necesidad de un manejo integrado de plagas, en donde se incluye el manejo biológico como camino correcto manejo de fitoparásitos así lo manifiesta Piedra (2008). El presente artículo de revisión tiene por objetivo describir los potenciales usos benéficos de los hongos del género Paecilomyces en la actividad agraria, para ello se procederá a la recopilación de información científica moderna que permita determinar el estado del arte entorno a este importante grupo de hongos.

Revisión de Literatura Taxonomía

El árbol taxonómico original descrito por Samson en 1974 para el género Paecilomyces citado por Noyd (2000) & SIB.org (2020) es el siguiente:

Especies descritas en el género Paecilomyces

Morfología

El género Paecilomyces según Bustillo (2001), Lozano Contreras (2007) & Bellanger et al. (2017) presenta hifas hialinas o amarillentas, septadas de paredes delgadas con ramificaciones verticiladas o en ocasiones irregulares en sus ramificaciones (no siempre ordenadas), por la parte terminal de cada rama presentan grupos de fiálides que pueden estar también de forma solitaria. Las fiálides se entienden como una porción basal cilíndrica o hinchada que se adelgaza abruptamente para formar un cuello notorio. Los conidióforos llevan cadenas de conidias, mismas que son hialinas, unicelulares y con forma ovoidal. Sin embargo, sobre la coloración que pueden presentar en distintos medios, varía en función de la especie, por ejemplo, Paecilomyces fumosoroseus puede presentar coloraciones rosadas pálidas, mientras Paecilomyces lilacinus presentan un color violeta claro.

Ecología

Los hongos del género Paecilomyces normalmente se encuentran presentes en el suelo, especialmente aquellos con alta incidencia de materia orgánica rica en nitrógeno ya que utilizan este elemento, tanto en su forma orgánica como inorgánica para la producción de enzimas, toda fuente de carbono le estimula el desarrollo de micelio (Carr Pérez et al., 2003). Este género posee especies entomopatógenas, micoparásitas y saprófitas con alta adaptabilidad a cualquier medio ambiente, en tal virtud, es común encontrarlo en suelos agrícolas e incluso parasitando gran variedad de insectos siendo mosquita blanca y nemátodos los de mayor interés en el manejo integrado de plagas (Lozano Contreras, 2007), es tal la incidencia de Paecilomyces sp., en mosquita blanca, que en la actualidad es frecuente aislar este hongo directamente de más de 20 especies de este insecto, por ejemplo, Bemisia tabaci, Bemisia argentifolii o Trialeurodes vaporariorum (Smith, 1993). Los casos en los que se han encontrado especies de este hongo en las partes aéreas de las plantas, especialmente de la familia Solanaceae, han sido menores que en el suelo, de manera general el hongo precisa en su estadio natural humedad relativa alta, altas temperaturas y niveles altos de radiación solar mientras se encuentre en la materia orgánica del suelo, por esta razón es que es común encontrarlos en distintos agroecosistemas e incluso en el agua de riego como vector de propagación (Garza, 1996), han sido observados de forma natural parasitando a lepidópteros, coleópteros, hemípteros y ortópteros (San Román et al., 2013).

Aislamiento y medios de cultivo

Para el cultivo de hongos del género Paecilomyces existen diversas opciones en función de los requerimientos de las especies, en el caso de Paecilomyces fumosoroseus los investigadores Carr Pérez et al. (2003) el mejor medio para su cultivo fue Agar malta y PDA (Papa Dextrosa Agar), a estos le siguen con menor eficiencia los medios SDA (Sabouraud Dextrosa Agar) y Medio completo, de forma paralela los autores reportan el uso de Medio Czapek-Dox y SMA. Determinan también en su estudio la temperatura óptima de 25 °C, estableciendo como rango óptimo los 23 – 25°C para su incubación. Para el género el rango óptimo de temperatura puede ir de 24 a 28 °C y un pH de 6,5. Cuando se aíslan hongos a partir de insectos colectados del suelo es recomendable acidificar el medio PDA con ácido láctico al 25 %, se agregan 3 o cuatro gotas sobre el agar solidificado con el objeto de evitar el desarrollo de bacterias, con los mismos ingredientes, excluyendo el agar se obtiene el medio líquido Papa Dextrosa (PD), muy utilizado para formar inóculos masivos del género Paecilomyces (Cañedo & Ames, 2004). La preparación de los principales medios de cultivo para este hongo según Cañedo & Ames (2004) son:

Preparación de Medio PDA

Papa sin pelar 200 g

Dextrosa 10 g

Agar 18 g

Agua destilada 1 litro Lavar las papas, cortarlas y hacerlas hervir en un litro de agua destilada por 20 minutos, colar y disolver en el líquido la dextrosa y el agar. Esterilizar en autoclave durante 15 minutos a 15 libras de presión.

Preparación de Medio Sabouraud

Dextrosa 20 g

Peptona 10 g

Agar 18 g

Agua destilada 1000 ml

Es un medio de cultivo muy utilizado para aislar hongos de animales. Sirve para el aislamiento y mantenimiento de hongos en tubo inclinado. Debido a su composición, los hongos crecen exuberantemente y esporulan bien. Es el medio estándar para observar la morfología típica de los hongos, pero no es el medio ideal de crecimiento o para estudiar la esporulación.

Usos agrícolas

1. Manejo biológico de plagas y sus mecanismos de acción

Los hongos nematófagos son microorganismos con la capacidad de atacar, matar y digerir nemátodos en estadios adultos, juveniles e incluso huevos. Otros en cambio tienen la capacidad de vivir saprofíticamente en la materia orgánica, atacar a otros hongos y hasta colonizar raíces como endófitos, en torno a este tipo de hongos, en la actualidad se conocen no menos de 30 especies de hongos nematófagos, incluyendo regiones polares así lo asegura Piedra (2008). Se ha descubierto que la mayoría de las especies de nemátodos son fitopatógenos, viven en el suelo y gracias a su estilete y saliva, llena de enzimas que provocan daños a nivel celular, afectan gravemente la salud de los cultivos desde su raíz (Barrón, 2005). De entre la gran diversidad de hongos nematófagos, los hongos del género Paecilomyces  penetran normalmente vía tegumento usando presión física y acción química a través del apresorio de penetración (estilete) (San Román et al., 2013), estos presentan resultados muy favorables en el manejo de algunas especies de nemátodos a continuación algunos casos reportados:

Paecilomyces lilacinus en el control biológico de Meloidogyne incognita. – los investigadores Lara Martéz et al. (1996) evaluaron en campo la eficiencia del hongo Paecilomyces lilacinus como agente de control biológico sobre el nemátodo nodulador y su rentabilidad en el cultivo de tomate de árbol (Solanum betaceum), sus resultados evidencian que Paecilomyces lilacinus redujo las poblaciones de Meloidogyne incognita, tanto en suelo como en raíces parasitando los huevos y reduciendo los daños tanto en la cantidad de nodulaciones como llagas en las raíces, el estudio demostró incremento en los rendimientos, expresándose finalmente un beneficio económico de su uso, por tanto, Paecilomyces lilacinus además es recomendable en el control de Meloidogyne sp., por su gran capacidad de adaptación a diferentes tipos de suelos (Piedra, 2008).  Mecanismo de acción: P. lilacinus parasita huevos y hembras de nematodos, causando deformaciones, destrucción de ovarios y limitando la eclosión de huevos; a la vez, se ha comprobado que, en condiciones de pH ligeramente ácido, produce toxinas que afectan el sistema nervioso de los nematodos (Dávila & Clímaco Hío, 2005).

Paecilomyces sp., sobre Meloidogyne javanica. –  en otra investigación, bajo condiciones de invernadero e in vitro, se evaluó la acción biocontroladora de Paecilomyces sp., junto a Arthrobotrys sp., sobre huevos y larvas de M. javanica en crisantemo, los hongos fueron evaluados individualmente y en conjunto, así los investigadores Dávila & Clímaco Hío (2005) concluyen que los hongos Arthrobotrys sp. y Paecilomyces sp. tienen actividad biocontroladora sobre M. javanica en concentraciones de 10⁶ y 10⁷ conidias/mL ejerciciendo un control del 50 % sobre larvas y huevos al cabo de 72 horas, no se expresaron resultados favorables por separado.

Paecilomyces variotii y Paecilomyces lilacinus en el control de nemátodos y tremátodos. – como ya se ha demostrado algunas especies de Paecilomyces son nematófagos para beneficio de las plantas, sin embargo, son pocos los estudios entorno al control en animales, en la investigación propuesta por Ahmad et al. (2019) se evaluó la capacidad de P. lilacinus y P. variotii in vitro para la reducción de huevos de gusanos (depredadores) de Meloidogyne sp. y Fasciola gigantica. Las esporas de dichos hongos fueron agregadas sobre los huevos de las especies en cuestión, los resultados indican que P. lilacinus tiene mejores resultados en el control de huevos de ambos patógenos.

El mecanismo de destrucción de los huevos de tremátodos

El mecanismo de destrucción de nemátodos

Paecilomyces fumosoroseus en el control biológico de gallina ciega (Phyllophaga vetula Horn, 1887) y el gusano cogollero (Spodoptera frugiperda). – la gallina ciega y el gusano cogollero son en su naturaleza dos de las peores plagas del maíz, a este respecto Lezama et al. (1994) reporta que con el uso de P. fumosoroseus se logró parasitar entre un 92.5 y 98.8 % de las poblaciones de gallina ciega y gusano cogollero durante 30 días, lo que demuestra eficiencia en el manejo biológico de estas plagas del maíz.

Paecilomyces cateniannulatus en el control biológico forestal y agroforestal de Thaumastocoris peregrinus. – el insecto de cobre (Thaumastocoris peregrinus), es un hemíptero propio de Argentina, Brasil, Chile, Paraguay y Uruguay, así como de algunos países europeos, asiáticos y caribeños, es asociado con diversidad de especies forestales y en muchos casos resulta ser patógeno, por ejemplo, en Chile se le denomina chinche del eucalipto, este insecto succionador provoca daños tanto ninfas como adultos al alimentarse de la savia de sus hospederos desde las hojas. Cuando las poblaciones aumentan, se produce una fuerte reducción de la tasa fotosintética de las hojas, lo que puede provocar una disminución del crecimiento y en ocasiones producir la defoliación completa del árbol (Sandra et al., 2011). En este contexto, la especie de Paecilomyces cateniannulatus infecta T. peregrinus, siendo ésta la primera ocurrencia de este hongo entomopatógeno sobre esta plaga forestal exótica en Brasil. P. cateniannulatus es capaz de penetrar el cuerpo del insecto a partir de las 4 horas posteriores a la inoculación.

Paecilomyces fumosoroseus en el control biológico de mosquitas blancas (Bemisia tabaci Gennadius, Bemisia argentifolii Bellows & Perring y Trialeurodes vaporariorum Westwood). – la gran variedad de mosquita blanca en su conjunto es un gran problema para los agricultores, produciendo pérdidas incalculables cuando su manejo se vuelve incontrolable, a este respecto, Ortíz et al. (2011) afirman que los hongos entomopatógenos Beauveria bassiana y Paecilomyces fumosoroseus afectan las mosquitas blancas (Bemisia argentifolii Bellows and Perring, Trialeurodes vaporariorum Westwood y Bemisia tabaci) también tienen potencial para el biocontrol de otras plagas, en su estudio concluyen que ocho aislamientos de P. fumosoroseus y Verticillium lecaniicausaron mortalidad hasta del 97 % en mosquitas blancas (Bemisia tabaci, Bemisia argentifolii y Trialeurodes vaporariorum). Los aislamientos que requirieron menor cantidad de conidias para eliminar al 50 % de las poblaciones de B. tabaci fueron Paecilomyces fumosoroseus.

2. Hongos promotores del crecimiento

Paecilomyces variotii como promotor en el crecimiento vegetal en la horticultura. – existe evidencia reciente que Paecilomyces variotii tiene la capacidad de estimular el crecimiento de algunas semillas de interés agrícola, así los investigadores Moreno-Gavíra et al. (2020) evaluaron la germinación de semillas y plántulas de tomate y pimiento mediante aplicación del hongo en laboratorio e invernadero. Se obtuvieron rendimientos altos en el porcentaje de germinación de las semillas, vigor de plántula, longitud de raíz y brote de P. variotii. Las aplicaciones dieron como resultado la mejora de la mayoría de los parámetros de crecimiento evaluados, tanto para cultivos hortícolas, con los mejores resultados en el desarrollo de pimiento. La aplicación de una dosis mayor de P. variotii mejoró la mayoría de los parámetros morfológicos y el valor del índice de calidad de Dickson (DQI) en plántulas de pimiento y plantas de tomate. El establecimiento del hongo endofítico en la raíz permitió que sus efectos bioestimulantes persistieran después del trasplante sin ninguna aplicación adicional.

Conclusiones

Las especies del género Paecilomyces constituyen un grupo extenso de hongos, estos pueden ser nematófagos, entomopatógenos e incluso promotores del crecimiento de semillas y plántulas. Estas características los catalogan como hongos con potencial uso en las ciencias agrícolas, sin embargo, requieren mayor estudio tomando en cuenta la gran diversidad de especies catalogadas.

En la presente revisión bibliográfica se conoció la utilidad de cuatro especies del género Paecilomyces, estos son: P. lilacinus, implicado en el control biológico de nemátodos y gusanos, P. variotii, implicado en el control biológico de nemátodos, así como también actúa como promotor del crecimiento vegetal, P. fumosoroseus, entomopatógeno implicado en el control biológico de gallina ciega, gusano cogollero del maíz y algunas variedades de mosquita blanca y finalmente, Paecilomyces cateniannulatus, entomopatógeno controlador de Thaumastocoris peregrinus, conocido como chinche del eucalipto.

Los hongos descritos como entomopatógenos infectan a sus huéspedes por acción química y física, una vez penetrado en el huésped prolifera a través del cuerpo del insecto, produce toxinas y consume sus nutrientes, eventualmente lo destruye. Al inicio de la infección pueden o no observarse síntomas, pero el insecto comienza a perder movilidad y apetito. Al cabo de algunos días, muere debido a la deficiencia nutricional, de forma similar, son capaces de infectar huevos y adultos de varias especies de nemátodos, la infección comienza con la propagación de las hifas sobre la superficie de sus huevos o ingresando a través del ano o vulva en adultos, forman apresorios que facilitan su acción infecciosa, finalmente la producción de enzimas como quitinasas y proteasas terminan ingresando hasta la capa vitelina de los huevos, en adultos estas enzimas facilitan el enquistamiento interno para consumir su hemolinfa, en ambos casos el huésped es destruido hasta que el hongo llega a su máxima maduración y se vuelve a propagar.

Referencias

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