Órdenes y familias de artrópodos utilizados como bioindicadores de la calidad de los suelos

¹Aguirre-Flores, Alejandro; ¹Enríquez-Escobar, William; ¹García-Vargas, Andrea & ¹Gualoto-Coronel, Gabriela.

[1] Universidad Central del Ecuador, Facultad de Ciencias Agrícolas, Carrera de Agronomía. Cátedra de Entomología Aplicada. Ciudadela Universitaria, Quito, Pichincha, Ecuador. 170521 (C. P. 170521).

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Resumen

Se define al suelo como la porción superficial de la corteza terrestre constituida en su mayoría por remanentes de roca proveniente de procesos eruptivos y otras alteraciones físicas y químicas, así como la materia orgánica en intima relación con la actividad biológica que en ella se desarrolla, sobre ella, se generan diversas actividades de carácter antrópico que influyen en las poblaciones de microorganismos y artrópodos que habitan el ecosistema edáfico. Los artrópodos terrestres han sido reconocidos como eficientes indicadores del funcionamiento de los ecosistemas, y de allí su utilidad en programas de inventarios de biodiversidad y evaluación de recuperación de áreas degradadas. Los artrópodos bioindicadores de la salud del suelo ya que participan en la regulación de procesos como la fragmentación y descomposición de la materia orgánica y el reciclado de nutrientes, modifican la estructura del suelo y regulan la actividad de otros organismos más pequeños. El presente trabajo de investigación recopila algunos de los Órdenes y Familias representativas a la luz de la literatura científica como bioindicadores de la salud del suelo.

Palabras Clave: hexápodos, taxonomía, indicadores, microfauna, entomología.

Introducción

El suelo se define como un recurso de naturaleza finita no renovable que presta diversidad de servicios ecosistémicos o ambientales relacionados con los ciclos biogeoquímicos de los elementos claves para la vida, y que continuadamente por efecto de la energía disponible pasan de los componentes no vivos del planeta a los sistemas bióticos y viceversa (Burbano-Orjuela, 2016). El suelo es la parte relativamente superficial del ecosistema en donde se lleva a cabo este ciclaje de nutrientes a partir de la materia orgánica y los nutrimentos originarios del material parental del cual el suelo se deriva (Porta et al., 2019), en este escenario, diversos microorganismos como hongos y bacterias así como micro y macro invertebrados toman parte de los ciclos biogeoquímicos, los servicios ecosistémicos que presta el suelo, estos dependen de las complejas comunidades de organismos presentes en este medio (Burbano-Orjuela, 2016), la participación de los artrópodos del suelo en los procesos de descomposición de la materia orgánica puede darse de varias maneras según lo manifiestan Palacios-Vargas et al. (2009):

1.         Desintegración de tejidos vegetales y/o animales, ampliando la superficie de acción para el resto de microorganismos.

2.         Transformación de residuos vegetales y animales en sustancias húmicas relacionadas con la formación de agregados complejos de materia orgánica conjuntamente con la parte mineral del suelo.

3.         Se asocian con el intercambio gaseoso, vital para la dispersión de las fracciones orgánicas y mineral.

4.         Regularización del proceso de mineralización y humificación, restringen la fuga de materia orgánica y nutrientes.

En definitiva, los macro y micro artrópodos del suelo son un importante componente de los ecosistemas naturales y agroecosistemas, puesto que participan en la regularización de los procesos relacionados con la fragmentación, descomposición y distribución de la materia orgánica, por lo tanto, cumplen un rol significativo en el ciclaje de nutrientes, modifican la estructura del suelo y regularizan la actividad de otros microorganismos (Díaz et al., 2014). 

Los artrópodos terrestres han sido reconocidos como eficientes indicadores del funcionamiento de los ecosistemas, es allí donde radica su utilidad en programas de inventarios de biodiversidad y evaluación de recuperación de áreas afectadas por contaminación ambiental, en su mayoría, causada por incidencia antrópica (Herrera & Cuevas, 2003).

Los indicadores biológicos nacen de la dificultad de evaluar todos los componentes del ecosistema cuando se desea cuantificar su biodiversidad o estatus ecológico. En el presente trabajo se describen a la luz de la literatura científica algunos de los artrópodos asociados con su uso en calidad de bioindicadores de la salud del suelo en tres niveles taxonómicos: órdenes, familias o especies. Este trabajo de investigación es una revisión bibliográfica para determinar el estado del arte entorno a la temática planteada.

Materiales y Métodos

Para el desarrollo de la presente investigación se han empleado los servicios de búsqueda de la biblioteca de la Universidad Central del Ecuador. Además, se aplicaron buscadores académicos como Google Scholar y Microsoft Academic. Se han priorizado bases de datos regionales e internacionales. Para el gestionamiento de las referencias se ha empleado la herramienta informática Mendeley en su versión web, se priorizó información científica de fuentes primarias.

Artrópodos del suelo como indicadores

Los artrópodos han sido reconocidos como eficientes indicadores del funcionamiento de los sistemas edáficos, entre algunos de los atributos que éstos poseen, se destaca su amplia diversidad junto con su adaptabilidad a diversos microhábitats y nichos específicos jugando roles ecológicos (Herrera & Cuevas, 2003).  En general, son seres altamente sensibles a variaciones climáticas, cambios en la densidad y cobertura vegetal, elementos contaminantes, prácticas de manejo, actividades culturales y agropecuarias, y otras de carácter natural o antrópico (Díaz et al., 2014; Gamboa et al., 2008; Herrera & Cuevas, 2003). Por ejemplo, dentro de la fauna edáfica, los colémbolos pueden jugar un papel determinante en el proceso de mineralización de nitrógeno en los suelos, según Hernández et al. (2009) el incremento de colémbolos se asocia con los niveles de zinc, cobre, níquel, plomo y cromo en un cultivo de alfalfa (Medicagosativa L.), lo propio sucede con el incremento de ácaros en los niveles de cadmio, aumento en el número de Thysanopteros en los niveles de cadmio y hierro, con respecto a este mismo elemento, los investigadores asocian también el incremento en los niveles de coleópteros en el cultivo en mención. Según Socarras (2013) los artrópodos que compone la mesofauna del suelo son un indicador bastante preciso de las condiciones, buenas o malas, de dicho suelo, puesto que esta interviene en diversos procesos que se llevan a cabo en el suelo. A continuación, algunos de los órdenes y familias que reportan usos como bioindicadores de la salud del suelo

Orden: Oribatida

     Familia: Oppiidae

Son importantes facilitadores de la descomposición de la materia orgánica, pues actúan sobre los restos de los animales y las plantas, fragmentándolos y haciéndolos más asequibles a la acción de los microorganismos, además son sensibles al contenido de materia orgánica, el porcentaje de humedad, el pH, las prácticas agrícolas realizadas por el hombre y el uso de insecticidas (Socarras, 2013). Los Opillones, por su especificidad en el momento de su aparición y frecuencia, aportan una idea de su utilidad como bioindicadores de lotes en descanso destinados la producción intensiva de hortalizas, pro ejemplo en el cultivo intensivo de cebolla (Birochio et al., 2015).

Orden: Prostigmata

     Familia: Tetranychidae

Estos funcionan como indicadores de la perturbación del ecosistema. Esta afirmación se basa en su abundancia, ya que alcanzan varios cientos de miles de individuos por metro cuadrado. Además, presentan una gran diversidad taxonómica y trófica (Behan, 1999).

Orden: Mesostigmata

     Familia: Uropodidae

Poco presentes en el suelo ya que son organismos muy exigentes en cuanto a la calidad del hábitat. Son abundantes en los ecosistemas con un alto valor de materia orgánica, en áreas de compostaje y en los troncos en descomposición, lo que podría indicar excesos de MO en suelos agrícolas, además responden de buena manera a la aireación del suelo, según García & Bello (2004), son indicadores de suelos con alta productividad.

     Familia: Phytoseiidae

Son sensibles a los suelos perturbados y a los cambios desfavorables en las precipitaciones y en la humedad del suelo, esto se debe a la fragilidad de su cuerpo, lo cual los convierte en un buen indicador de la calidad de los suelos, en tal virtud, existe una mayor abundancia de estos organismos en suelos menos perturbados. Además, ejercen un control sobre poblaciones de nematodos y otros microartrópodos edáficos, por lo tanto, son muy importantes para el control biológico (Chocobar, 2010).

Orden: Astigmata    

Familia: Tarsonemidae

Estos pertenecen al grupo de los fungívoros y son considerados buenos indicadores de suelos perturbados, esto debido a que sobreviven a condiciones ambientales desfavorables (Andres, 1990).

Orden: Collembola

     Familia: Onychiuridae

Pueden alimentarse de hongos patógenos y con ello disminuyen las concentraciones fungosas en los cultivos, es por esta razón que se utilizan como bioindicadores de la contaminación del suelo (Prieto, González, & Díaz, 1989), estos son susceptibles a las perturbaciones del medio en el que viven, además desempeñan un papel decisivo en el reciclaje de los restos orgánicos y son capaces de fraccionar y triturar los restos vegetales, lo que aumenta la implantación de la microflora, esto sumado a que sus heces benefician a las raíces (Casal, 2007; Chocobar, 2010). Estos microinvertebrados se constituyen como indicadores del pH del suelo y la humedad; algunas especies son sensibles a los productos químicos (De la Fuente et al., 2004).

En otro estudio, los autores Birochio et al. (2015) mencionan que la excesiva presencia del grupo colémbolos sugiere la presencia de prácticas de manejo inadecuadas en cultivares de cebolla, lo que indica su potencial utilización como indicador en sistemas productivos intensivos.

Orden: Diplura

     Familia: Campodeidae

Los dipluros son detritívoros y dependen especialmente de un grado de humedad moderado y constante, es por esto que se consideran indicadores de la calidad edáfica del suelo (De la Fuente et al., 2004).

Orden: Protura

     Familia: Acerontomidae

     Familia: Eosentomidae

Estos habitan en los estratos profundos, por tanto, no se afecta por las alteraciones que ocurren en los estratos superiores, al igual que los colémbolos constituyen indicadores del pH del suelo y humedad especialmente en zonas más profundas (De la Fuente et al., 2004).

Orden: Pauropoda

     Familia: Brachypauropodidae

     Familia: Eurypauropodidae

Familia: Pauropodidae

Estos microinvertebrados consumen microorganismos e hifas de hongos, por lo que se considera que están involucrados en la descomposición, aunque su contribución a este proceso y a la respiración del suelo pudiera ser relativamente pobre en comparación con la de otros grupos de la mesofauna. Estos individuos son muy sensibles a las prácticas agrícolas, con lo cual disminuye su población en un 70 % (De la Fuente et al., 2004), por lo que son un gran indicador de si el suelo ha sido explotado antes o no.

Otras interacciones importantes

Aireación del suelo. –

En un estudio en el que se tomaron cuatro muestras a los 0, 15, 30 y 45 días, cuyo monolito de muestro se subdividió en tres estratos (0-10 cm; 10-20 cm y 20-30 cm), clasificando macroinvertebrados mayores a los 2mm identificándolos hasta nivel de familia en tres cultivos: mora, pasto y aguacate, se pudo determinar que a medida en que la resistencia a la penetración en el suelo aumenta, las poblaciones de Melolonthidae y Elateridae en estado larval, ambas familias del orden Coleoptera, también aumentan, pero de forma contraria, las poblaciones de Lumbricidae disminuyen, este fenómeno deja en evidencia la funcionalidad del estudio de poblaciones de macroinvertebrados como indicadores de la calidad del aire, dado que la reducción de individuos de Lumbricidae se traduce como mayor compactación del suelo y menor cantidad de oxígeno así como una menor aireación del suelo, factor determinante para el desarrollo radicular de las plantas, los autores concluyen que las población de macroinvertebrados se redujo con el incremento de la precipitación y el aumento de la impedancia mecánica, siendo sensibles a los cambios de resistencia a la penetración del suelo (Rendón et al., 2011).

Bioindicadores de suelos contaminados con hidrocarburos. –

los autores Uribe-Hernández et al. (2010) observaron la presencia de ácaros, colémbolos y larvas de dípteros en la mayoría de las muestras tomadas en 4 parcelas de 2 ha en el municipio de Minatitlán, Veracruz (México), la abundancia de estos invertebrados puede ser empleada como bioindicador de la calidad del suelo debido a la alta capacidad reproductiva y su tolerancia para vivir en condiciones adversas. Mencionan que los ácaros son más abundantes en las muestras correspondientes al control negativo, esto se debe a que son comunes en ambientes estables y protegidos, sus poblaciones decaen cuando se encuentran en suelos contaminados con remanentes hidrocarburíferos, de forma contraria, las poblaciones de colémbolos son mucho más abundantes en zonas contaminadas y degradadas, la relación entre ambas poblaciones permite entender el grado de contaminación existente en una determinada zona edáfica.

Además, la ausencia de poblaciones de nemátodos en zonas contaminadas, también es un indicador biológico ya que los hidrocarburos aromáticos policíclicos (Creosota) afectan de forma particular las poblaciones de nemátodos que a los ácaros y colémbolos. Por otro lado, las poblaciones de isópodos tienen a aumentar dado que la presencia de hidrocarburos podría estimular la capacidad reproductiva de los mismos. Las bajas de individuos Formicidae contabilizados en las zonas afectadas por hidrocarburos (menor que el control), indica un mayor nivel de contaminación por estas especies químicas.

Las propiedades, tales como pH, conductividad eléctrica, materia orgánica, cationes intercambiables (Mg²⁺, Na⁺) y los hidrocarburos afectan la composición y abundancia de las comunidades de Collembola, por lo que se concluye que especies como Acherontides ca. juxtlahuacaensis y Smithurides sp. son indicadoras de ambientes ácidos con concentraciones altas de hidrocarburos, mientras que especies como Folsomides sp., Ballistura sp, y Pseudosinella sp. tienen afinidad con suelos neutros que contienen una menor cantidad de hidrocarburos (Uribe-Hernández et al., 2010).

Bioindicadores de la perturbación del suelo y sistemas de manejo tradicional y tecnificado. –

En un estudio, en el cual se midió la abundancia, riqueza y diversidad de oribátidos, colémbolos y hormigas como indicadores de perturbación del suelo encontrados bajo sistemas de manejo mínimo, transición y tecnificado en el cultivo de mango y caña de azúcar, se determinó que, las especies con mayor abundancia fueron los ácaros Ceratozetes sp., Archegozetes longisetosus, Scheloribates laticlava, Paropanolophus sp. y Pseudoparasitus sp., los colémbolos Pseudosinella sp. y Seira sp., y las hormigas Solenopsis conjurata, Solenopsis terricola, Pyramica brevicornis y Pachycondyla harpax. Los colémbolos y hormigas fueron más abundantes bajo el sistema de manejo mínimo seguido por manejo en transición, y por último en los sistemas de manejo tecnificado de mango y caña de azúcar. En cambio, los oribátidos fueron más abundantes en el sistema de manejo tecnificado del cultivo de mango (Cabrera-Mireles et al., 2019).

Bioindicadores mixtos (suelo y agua). –

A nivel ambiental algunas familias del Orden Diptera, tales como: Muscidea, Tipulidae, Culicidae, Tachinidae, Drosophilidae, Apoidea Bombyliidae y Tabanidae, así como algunas familias del Orden Hymenoptera, como: Vespidae, Apidae, y Formicidae se relacionan mediante sus ciclos de vida con las dinámicas del suelo, estos Órdenes y familias suelen ser comunes en ecosistemas de quebrada, especialmente el Orden díptera, tanto en su estado larval para el caso del elemento agua y en estado adulto para el elemento suelo, son los mejores indicadores de la presencia de un grado medio a alto de contaminación doméstica, la contaminación doméstica en quebradas se relaciona con los sistemas de cultivo dado que en ocasiones estas aguas  son empleadas en el riego parcelario y el aumento de sus poblaciones en los sistemas edáficos  pueden relacionarse con el origen del riego pero también de las características del suelo que permite el desarrollo del algunos estados juveniles y larvales de los órdenes mencionados (González & Lozano, 2004).

Bioindicadores de degradación de bosques tropicales (estado de la cobertura vegetal del suelo). –

El Orden Coleoptera, familia Cicindelidae ha sido estudiado como bioindicador de la degradación de los bosques tropicales, donde los escarabajos tigres son representativos de la cobertura vegetal en Venezuela, los resultados del estudio demuestran que la disminución de la población de estos escarabajos es indicador inequívoco de degradación por pérdida de cobertura vegetal en bosques tropicales (Rodriguez et al., 1998).

Conclusiones

La literatura científica demuestra la funcionalidad de los artrópodos como bioindicadores de la salud del suelo, se identificó que existe una mayor cantidad de estudios en donde se evidencian varias familias de ácaros y colémbolos asociados con el proceso de mineralización de la materia orgánica.

Los principales órdenes en los que se identifican bioindicadores de la salud del suelo son: Oribatida, Prostigmata, Mesostigmata, Astigmata, Collembola, Diplura, Protura, Pauropoda, Coleoptera, Hymenoptera y Díptera. Los ordenes más estudiados en cuanto a microinvertebrados que pueden ser utilizados como bioindicadores del estado sanitario de los suelos son Collembola y Oribatida.

Referencias

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